대한소화기학회지 2000;36:652 - 659
3)
접수 : 2000년 7월 3일, 승인: 2000년 10월 23일 연락처: 이국래, 156-012, 서울시 동작구 신대방 2동 395
보라매병원 내과
Tel: (02) 840-2395, Fax: (02) 831-0714
서 론
대장의 인환세포암은 대장암 중에서는 드물 뿐만 아니라 있다고 하더라도 주로1- 6 위암에서 전이된 것 이고 원발성인 경우는 1% 내외로 매우 드문 것으로
대장 인환세포암의 임상상과 예후
서울대학교 의과대학 내과학교실
이국래・김태호・이동호・김주성・정현채・송인성
Cli n i c a l Ch a ra c t e ri s t i c s a n d P ro g n o s i s of Co lo re c ta l S ig n e t-R i n g Ce ll Ca rc i n o m a
K o o k L a e L e e , M .D ., T a e H o K i m , M .D ., D o n g H o L e e , M .D ., J o o S u n g K i m , M .D ., H y u n C h a e J u n g , M .D . a n d I n S u n g S o n g , M .D .
Dep artment of Internal Medicine, Seoul National University College of Medicine, Seoul, Korea
Background/Aim s: Colorectal signet-ring cell carcinoma (SRCC) is uncommon . The aim of this study was to evaluate the clinical characteristics of primary and metastatic colorectal SRCC.
Methods: We retrospectively examined the records of patients who had undergone surgery for colon cancer and was diagnosed pathologically as having colorectal SRCC from 1988 to 2000. Results:
Among 1812 patients with colorectal cancer examined, the number of patients with SRCC was 28 (1.5 %). Eight of them (28.6 %) were metastatic and 20 patients (7 1.4 %) were primary. The male-to- female ratio was 19 :9 and the mean age was 44.2 years. The topographic incidence of primary SRCC were 9 patients in rectum, 5 patients in sigmoid colon, and 6 patients in ascending colon.
Positive rate at first biopsy was 72.2 % (13/ 18) in primary SRCC. Five cases (55.6%) of rectal SRCC showed linitis plastica type. The stage of primary SRCC showed a preponderance of Astler-Coller C2 lesions: 3 (15 %) were in B2 stage, 1 (5 %) was in C 1 stage, 14 (70 %) were in C2 stage, 2 (10 %) were in D stage. One- and two-year survival of primary SRCC was 62.7 % and 45.7 %, respectively.
Conclusions: Colorectal SRCC is rare and constitutes 5 % of colon cancer. However, the case in which SRCC is especially primary or occurs in rectosigmoid area is conmon in young age group . The primary SRCC were mostly found in advanced stage, and the prognosis might be poor . (Kor J Gastroenterol 2000 ;36 :652 - 659)
Key Words: Colorectal signet-ring cell carcinoma, Linitis plastica
이국래 외 5인. 대장 인환세포암의 임상상과 예후 65 3
알려져 있다 .3 ,4 인환세포암은 점액을 분비하는 선암 으로서 세포 내 점액을 함유하며 핵이 한쪽으로 치 우쳐 특징적인 조직학적 모양을 지닌다 . 대부분의 인환세포암은 위에서 발견되며 나머지 일부가 유방, 담낭, 췌장, 방광 그리고 대장에서 발견된다.1- 4 이 종양은 때때로 linitis plastica 형상을 나타내며 좀 더 침습적이며 또한 증상이 늦게 나타나므로 대체 로 진행된 병기에 발견되는 것으로 알려져 있다 .1 인환세포암은 위에서는 비교적 흔하게 나타나기 때 문에7 그 임상적 특성이나 예후 등이 잘 알려져 있 으나 대장의 인환세포암에 대한 국내 임상연구는 거의 없는 형편이다. 따라서 본 연구에서는 대장의 원발성 및 전이성 인환세포암의 임상양상과 예후 등에 대하여 분석 비교하였다.
대상 및 방법
1. 대 상
1988년부터 2000년까지 보라매병원과 서울대학 교병원에서 대장암으로 수술받은 환자 중 병리학적 으로 확인된 대장의 인환세포암 환자를 대상으로 임상적 고찰을 하였다 .
2 . 방 법
대상 환자들을 원발성 및 전이성으로 구분하여 남녀 비와 호발 연령, 호발 위치를 분석하였고 위치 별 호발 연령도 따로 분석하였다. 병력에서 증상의 빈도 및 그 기간을 조사하고 임상검사 소견을 빈도 별로 분석하였다 . 전이암의 경우엔 위암과의 시기 및 위치별 상관관계를 파악하였다 . 내시경적 조직생 검에서의 진단율과 linitis plastica형의 발생 빈도 및 호발 위치를 조사하였으며 원발성 인환세포암의 병
기를 분석하고 전체 생존율과 병기별 생존율을 비 교 분석하였다. 대장암의 병기는 Dukes Astler- Coller의 분류를 따랐다 .8 이 연구에서는 원발성 인 환세포암은 발견 당시 다른 원발성 암이 제외되고 인환세포가 신생세포의 50 % 이상일 경우를 기준으 로 하였다 .1 ,2
3 . 통 계
생존율은 Kaplan-Meier의 생존율을 이용하였으며 병기간 비교는 log-rank test를 사용하였고 기타 자 료의 통계적 의미는 Student's t-test를 이용하였으며 통계 분석은 EXCEL 과 SPSS6.1.3 (SPSS Inc.
Chicago, IL) for Windows 95 (Microsoft, Red- m ond, W A)를 이용하였고 통계적 의미는 P값이 0 .05이하면 유의하다고 보았다.
결 과
1. 대 장 인 환 세 포 암 의 비 율
총 1,9 12예의 대장암 환자 중 28예(1.5 %)에서 인 환세포암이 관찰되었으며 이중 8예(28.6%)는 전이 성이었으며 20예(7 1.4%)는 원발성이었다.
2 . 남 녀 비 및 평 균 연 령
남녀 비는 19:9로 전이성인 경우 5:3이었고 원발 성의 경우 14:6으로 남자에서 공히 많았으며 검색 당시 평균 연령은 44.2세(연령 분포, 2 1-66세)였으며 원발성의 경우 42.5세, 전이성인 경우 48.3세이었다 (Table 1) .
3 . 호 발 위 치 및 위 치 별 평 균 연 령
원발성의 경우 직장이 9예, S상결장이 5예, 상행
Table 1. Male to Female Ratio and Mean Age
Primary SRCC Metastatic SRCC Total No .
Age(mean , yr) M :F
20 42 .5
14 :6
8 48.6
5 :3
28 44.2 19 :9 SRCC, signet-ring cell carcinoma .
6 5 4 The Korean Journal of Gastroenterology : Vol. 36, No. 5, 2000
대장이 6예이었고 전이성의 경우 직장이 2예, S상
결장이 2예, 비장 만곡 부위가 3예, 우측대장이 1예 이었으며 원발성 인환세포암의 위치별 평균 나이는 직장이 39.2세, S상결장이 34.2세이며 상행대장이 54 .5세로 직장 및 S상결장에서 상행대장에 비해 의 미 있게 낮았다(P=0.022)(Table 2).
4 . 증 상 및 임 상 검 사 소 견
증상 기간은 평균 2.9개월이었으며 그 빈도는 복 통(73.6%), 변비(69.5 %), 대변잠혈검사 양성 반응 (52.3%)의 순으로 나타났으며(Table 3) 전이성 암인 경우엔 3예에서는 위암과 동시에 발견되었으며 5예 에서는 위암 수술 후 평균 44.6개월에 대장 전이가 발견된 것으로 나타났다.
5 . 조 직 생 검
원발성 인환세포암의 경우 18예에서 25회의 조직 생검이 실시되었고 평균 생검 수는 4.8개이었는데 일차 생검시 5예에서 악성 세포가 발견되지 않았고 이중 3예에서 재생검을 실시하여 2예에서는 악성 세포를 발견할 수 있었으며 그 중 1예는 점막하 조 직의 일부에서만 악성 세포를 관찰할 수 있었다 . 이 1예와 재검에서도 악성 세포를 관찰할 수 없었던 1 예는 모두 직장의 linitis plastica형이었다 . 전이암의 경우엔 5예 중 2예에서는 악성 세포를 관찰할 수 없 었다 . 그러므로 초기 조직생검의 양성률은 원발성의 경우 72.2 %, 전이성의 경우 60 %이었다 .
6 . L in it i s p l a s t ic a 형
9예의 직장의 인환세포암 중 5예(55 .6 %)는 linitis plastica형을 보였으며 다른 부위에서는 이러한 소견 이 관찰되지 않았다 .
Table 3. Relative Frequency of Clinical Findings
Symptom , Sign and Lab . Findings Frequency (%) Constipation
Diarrhea
Stool caliber change Abdominal pain Hematochezia Mass
Weight loss(>5 kg/ 3 month) Anem ia (Hb < 12 g/ dL) CEA (>5 ng/ml) Occult blood positive
69.5 33.3 42.8 73.6 25.0 28.5 40.0 40.0 45 .8*
52.3 Hb , hemoglobin ; CEA, carcinoembrionic antigen .
* mean value was 18.6±29 .0 .
Fig. 1. The stage of primary SRCC. Most of the stage of primary SRCC were Astler-Coller stage C2.
Table 2 . Topographic Incidence and Corresponding Mean Age of Primary SRCC
Rectum Sigm oid colon Ascending colon No
Age (mean , yr)
9 39 .2
5 34.2
6 54 .5*
* Ascending colon vs . rectum or sigmoid colon (P≤0 .05) .
Lee, et al. Clinical Characteristics and Prognosis of Colorectal Signet-Ring Cell Carcinoma 6 5 5
7 . 원 발 성 인 환 세 포 암 의 병 기 및 생 존 율 원발성 대장 인환세포암의 병기를 보면 보존적
수술을 시행한 1예를 제외한 19예 중 B2가 3예 ( 15 %), C 1이 1예(5 %), C2가 14예(70 %), D가 2예 (5 .3 %)이었다(Fig . 1) . 원발성의 경우 생존율을 보면
Fig. 2. Cumulative survival time of patients with primary SRCC. One year survival rate was 62.7% and two year survival rate was 45.7%.
Fig. 3. Cumulative survival time of patients with primary SRCC was compared between B2, C1 stage and C2, D stage. There was a significant difference in survival time in favor of patients with B2 or C1 stage when compared by the log-rank test (P=0.0096).
6 5 6 대한소화기학회지 : 제 36 권 제 5 호 2000
1년 생존율은 62 .7 %, 2년 생존율은 45 .7 %이었으며 원발성 암의 대부분인 병기 C2만 볼 때에는 1년 생 존율은 49.6%, 2년 생존율은 26.4%이었다. 이를 병 기 C2 이상과 B2나 C 1 병기와 비교해 볼 때 생존율 은 의미 있는 차이를 보였다(P=0.0096)(Fig. 2, 3).
고 찰
대장의 인환세포암은 전 대장암의 0.1% 내지 2 .4 % 정도를 차지하는 드문 암으로 본 연구에서는 수술받은 모든 대장암 환자의 1.5 %를 차지하나 전 이성 암을 제외하면 1.1%로 다른 연구의 결과와 유 사하다고 할 수 있다.1 ,2 ,9 - 12 이는 위선암 중 인환세포 암이 차지하는 비율이 10 내지 20% 정도인 것과 비
교하면7 , 13 상당히 낮은 것으로 생각된다 . 일부 보고
에 의하면 대장 인환세포암의 비율이 10% 내외로 높게 나타나는데, 이는 많은 부분을 차지하는 점액 성 선암과 인환세포암이 혼재되어 있는 경우를 정 확히 구분하지 않고 포함시킨 데 원인이 있다고 볼 수 있으며 또한 다양한 식습관이나 환경의 차이나
2 , 12 , 14 - 16 다른 알려지지 않은 원인 등도 관계하리라
생각된다 .
원발성 대장 인환세포암의 호발 연령은 대체로
12 , 16 - 1 8
40대 전후로 나타나는데, 이는 본 연구에서의 그것과 유사하며 그러므로 젊은 연령에서 호발하는 것으로 생각되어지고 있다. 그러나 일부 연구에 의
하면1 ,2 , 12 호발 연령이 50대 내지 60대로 일반 대장
암의 그것과19 별 차이가 없다는 보고도 있다 . 전이 성 대장 인환세포암의 경우에도 비교적 젊은 연령 에서 호발하는 것으로 나타나는데, 이는 위의 인환 세포암이 젊은 연령층에서 빈발하는 데7 그 근거를 찾을 수 있겠다 .
남녀 발생 빈도를 보면 남자에서 호발한다는 보
고와2 0 ,2 1 남녀 차이가 없다는 보고,1 ,2 ,2 2 그리고 여자
에서 호발한다는 보고 등4 ,5 , 12이 있으나 본 연구에서 는 원발성 인환세포암의 경우 남녀 비가 2.3:1 정도 로 나타났는데 이는 전체 대장암의 남녀 비가 1.3:1 정도인 것과 비교해 볼 때9 남자에서 빈발하는 것으 로 보인다. 호발 위치는 원발성 인환세포암의 경우 직장 및 S상결장에서 발견된 경우가 70%로 전체 대
장암의 호발 위치와 별 차이가 없어 보이며1 ,9 전이 성의 경우 직접 침윤이나 암세포의 파종 등에 의한 기전을 고려해 볼 때2 3 ,2 4 비장 만곡 부위에서 많이 발견되는 것이 이해될 수 있겠다. 이는 위 대장 인 대를 따라 혈행성으로 전파하므로 횡행결장 부근에 많이 전이된다는 가설과도 일치한다고 하겠다 .4 본 연구에서는 직장이나 S상결장에서의 원발성 인환세 포암의 경우 호발 연령이 우측대장에 비해 의미있 게 낮게 나왔으며 우측 대장의 호발 연령이 전체 대 장암과 유사한 반면9 직장이나 S상결장에서는 평균 연령 30대의 낮은 나이에 호발한다는 것에 유의해 야 할 것으로 생각된다.
증상 및 임상은 복통이나 배변습관의 변화가 많 았으며 전체 대장암의 그것과 비교해 볼 때3 , 19 ,2 5 ,2 6
큰 차이가 없는 것으로 보이며 우측대장의 원발성 인환세포암의 경우 50 %에서 복부 종괴가 관찰되어 우측대장암에서 복부 종괴가 많이 나타난다는 다른 보고와19 유사하였다.
따라서 증상이나 일반 검사 소견으로 인환세포암 의 감별의 유용성은 찾을 수 없을 것으로 보인다 . 대장선암의 경우 내시경을 이용한 조직검사로서 거 의 대부분 진단할 수 있는 것으로 되어 있으며19 ,2 7 그러므로 조직검사상 음성이 나오는 경우는 매우 드물다. 본 연구에서 원발성 인환세포암의 경우 일 차 생검에서 27.7%에서 악성 세포를 관찰할 수 없 었으며 이중 linitis plastica형인 경우엔 40%에서 악 성 세포를 찾을 수 없었던 점을 고려할 때 이는 의 심할 여지없이 인환세포암이 주로 점막하로 퍼지는 성질 때문으로 보이며3 그러므로 여러 개의 집중적 인 조직생검으로 점막하 조직을 얻는 노력이 필요 할 것으로 생각된다. 본 연구에서도 이러한 방법으 로 조직생검에서 점막하 조직에 국한된 악성 세포 를 발견하여 진단할 수 있었다 . 전이성인 경우엔 종 양의 대장으로의 전이 경로를 볼 때 다음 세 가지 경로로 알려져 있는데, 첫째는 림프관 또는 혈관을 통한 전파이고, 두 번째는 직접 침윤, 그리고 세 번 째는 암세포의 파종에 의한 전파이다 .2 3 ,2 4 따라서 전 이성 대장암은 주 병소가 점막하층 이하의 부위나 장간막에 위치하게 되어 원발성 대장암에 비해 점 막 변화가 경미하다. 그러므로 전이성 대장암의 조
이국래 외 5인. 대장 인환세포암의 임상상과 예후 65 7
직 생검 양성률이 낮은 것은 당연한 것이라 볼 수 있다 . 전이성 대장암의 경우엔 육안적으로 결절형의 병변으로 점막 변화가 없거나 미란만 존재하거나 동심형의 비후성 병변으로 병소와 정상 부위의 경 계가 둔각인 긴 분절의 병소 또는 종괴 형성이 없이 점막의 발적이나 미란이 주 소견인 병소로 나타날 수 있으므로2 3 이러한 병변에서 점막생검상 음성일 경우에 원발 병변을 찾는 것이 중요한 것으로 생각 된다 . 또한 이러한 경우 인환세포암이 발견되는 경 우에도 대장 인환세포암의 상당 부분은 전이성이므 로 항상 원발 병변을 찾도록 노력해야할 것이다 . Linitis plastica형 암종은 육안적으로 뚜렷한 점막궤 양을 보이지 않으면서 종양이 환상형 성장 양식을 보이며 길게 장관을 침범하고 장관벽이 미만성으로 두꺼워지고 내강이 좁아지며 현미경적으로는 종양 세포를 둘러싸는 섬유아세포 증식이 매우 심한 위 장관계 암종을 말한다 .2 0 ,2 8 그러므로 종종 내시경적 으로 염증성 대장질환이나 림프종, 허혈성 대장질 환, 방사선 대장염 등으로 오진되기도 한다.3 Linitis plastica형의 암종과 인환세포암을 같은 의미로 사용 하는 보고도 있는데,4 ,2 0 모든 인환세포암종이 linitis plastica형을 보이지 않는 데에 유의해야 할 것이다 .2 인환세포암의 20% 정도만이 linitis plastia형을 보인 다는 보고를 참고하면2 ,2 9 본 연구의 결과와 유사하 다 할 것이다 .
Linitis plastica형의 진단에서 초음파 내시경이 매 우 중요한 것으로 알려져 있는데 이는 암종의 불균 질성과 각 조직층의 침투 여부, 장외 침범과 림프선 전이 여부를 파악하는 데 유용하다 . 인환세포를 주 로한 저분화형 종양세포가 일단 점막하층에 퍼지게 되면 심한 섬유화반응을 동반하므로 linitis plastica 형 암종이 많은 것이 이해되는데2 8 본 연구에서 linitis plastica형이 직장에서만 발견된 까닭은 대장 에서는 인환세포암 자체가 드물며 그 인환세포암은 주로 직장에서 발견되기 때문이라고 설명될 수 있 을 것이다 . Linitis plastica형의 암종이 직장 이외의 다른 부위에서도 관찰되며 또한 선암의 경우에도 종종 나타나는 것을 보면2 1 이것이 인환세포암에서 많이 나타나는 소견이지만 인환세포암의 특징적인 소견이라고 볼 수는 없을 것이다. 원발성 대장 인환
세포암의 병기와 생존율은 기타 다른 암종과 마찬 가지로 밀접한 관계에 있으므로 발견 당시의 병기 가 중요한 것으로 생각된다 . 본 연구에서는 병기 C 이상이 80% 이상으로 발견 당시 진행된 경우가 상 당히 많은 것으로 나타났으며 이는 다른 보고에서 도 60-80 %정도1 ,2 , 1 8 유사하게 나타났으며 이렇게 진 단이 늦어지는 이유를 3가지로 요약하였던 바 드문 종양이기 때문에 주의하지 않게 되고 장관벽을 따 라 널리 퍼지면서도 점막 표면에 뚜렷한 변화가 없 으므로 증상이나 대변잠혈반응이 미약하며 방사선 학적으로 염증성 질환과 유사하기 때문이라고 하였 다 .3 0
또한 인환세포암이 림프관이나 신경 침범을 흔히 하는 조직학적 소견이 이를 뒷받침한다고 하겠다 .1 따라서 원발성 인환세포암의 생존율은 상당히 낮 은 것으로 알려져 있는데1 ,2 , 1 8 증례 수가 비교적 많 는 연구에서의 5년 생존율은 13%3 1에서 36%1 1정도 로 보고되고 있고 병기 C 이상의 경우엔 3년 이상 의 생존을 기대하기 어려운 것은2 본 연구와 유사하 다고 볼 수 있으며 이는 진행된 병기에 발견되므로 근치적 절제술이 어렵고 따라서 국소적 또는 원격 전이가 나타날 가능성이 많아서 그런 것으로 생각 되며 그러므로 대장의 인환세포암의 원발성으로 나 타날 수 있음을 주지하여 근치술이 가능한 병기에 발견하는 것이 중요하다 할 것이다.
요 약
목 적 : 대장의 인환세포암은 대장암 중에서는 드 물며 또한 이에 대한 국내 임상연구는 거의 없는 형 편이다. 이에 본 연구에서는 대장의 원발성 및 전이 성 인환세포암의 임상양상과 예후 등에 대하여 분 석, 비교하였다. 대 상 및 방 법 : 1988년부터 2000년 까지 보라매병원과 서울대학교병원에서 대장암으로 수술받은 환자 중 병리학적으로 확인된 대장의 인 환세포암 환자를 대상으로 임상적 연구를 하였다 . 결 과 : 총 1,812예의 대장암 환자 중 28예(1.5 %)에서 인환세포암이 관찰되었으며 이중 8예(28.6%)는 전 이성이었으며 20예(7 1.4 %)는 원발성이었다. 남녀 비 는 19:9로 전이성인 경우 5:3이었고 검색 당시 평균
6 5 8 The Korean Journal of Gastroenterology : Vol. 36, No. 5, 2000
나이는 44.2세였으며 원발성인 경우 42.5세, 전이성 인 경우 48.3세이었다 . 호발 위치는 원발성의 경우 직장이 9예, S상결장이 5예, 상행대장이 6예이었고 전이성의 경우 직장이 2예, 비장 만곡 부위가 3예, S 상결장이 2예, 상행대장이 1예이었으며 원발성 인환 세포암의 위치별 평균 나이는 직장이 39.2세, S상결 장이 34.2세이며 상행대장이 54.5세이었다. 증상 및 임상검사 소견을 보면 증상 기간은 평균 2.9개월이 었으며 그 빈도는 복통(73.7%), 변비(69.6%), 대변 잠혈 양성 반응(52.4%)의 순이었다. 원발성 인환세 포암의 경우 18예에 대해 24회의 조직생검이 실시 되었고 평균 생검 수는 4.8개이었는데 초기 생검시 양성률은 72.2 %이었다 . 9예의 직장의 인환세포암 중 5예(55.6%)는 linitis plastica형을 보였으며 다른 부위에서는 이러한 소견이 관찰되지 않았다. 원발성 대장 인환세포암의 병기를 보면 전체 20예 중 B2가 3예( 15 %), C 1이 1예(5 %), C2가 14예(70 %), D가 2 예( 10 %)이었다 . 원발성 대장 인환세포암의 생존율 을 보면 1년 생존율은 62.7 %, 2년 생존율은 45.7 % 이었으며 원발성 암의 대부분인 병기 C2만 볼 때에 는 1년 생존율은 49.6%, 2년 생존율은 26.4%이었다.
결 론 : 대장의 인환세포암은 전 대장암의 1.5 % 정도 로 드물며 젊은 나이에서 호발하고 특히 원발성인 경우와 그 중에서도 좌측대장이나 직장을 침범하는 경우에 그러하다 . 직장의 원발성 인환세포암의 경우 상당 부분이 linitis plastica형으로 나타나며 이러한 경우 전이성과 유사하게 조직생검에서 악성 세포를 발견하지 못할 가능성이 있다. 또한 원발성 인환세 포암은 발견 당시 상당히 진행되어 있으며 그러므 로 예후가 나쁜 것으로 생각된다 .
색 인 단 어 : 대장 인환세포암, Linitis plastica
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