갑상선유두암종의 림프절 전이에 대한 FDG PET/CT 영상의 유용성

ARTICLE Vol. 1, No. 2, November 2008

논문접수일: 2008년 5월 8일 / 심사완료일: 2008년 9월 18일

교신저자: 김민식, 서울시 서초구 반포동 505번지, 137-040, 가톨릭대학교 의과대학 이비인후과학교실

Tel: 02-590-2762, Fax: 02-595-1354, E-mail: entkms@catholic.ac.kr

갑상선유두암종의 림프절 전이에 대한 FDG PET/CT 영상의 유용성

가톨릭대학교 의과대학 이비인후과학교실¹, 핵의학교실², 방사선학교실³

주영훈¹, 윤창현¹, 조정해¹, 선동일¹, 유이령², 정소령³, 김민식¹

Utility of FDG PET/ CT Scans on Nodal Staging in Patients with Papillary Thyroid Cancer

Young-Hoon Joo, MD

, Chang-Hyun Yun, MD

, Jung-Hae Cho, MD

, Dong-il Sun, MD

, Ie-Ryung Yoo, MD

, So-Ryoung Jung, MD

and Min-Sik Kim, MD

Departments of Otolaryngology-HNS

; Nuclear Medicine

; Radiology

, College of Medicine, The Catholic University of Korea, Seoul, Korea

Background and Objectives: Accurate evaluation of cervical lymph node status of apillary thyroid cancer (PTC) is important to treatment planning and prognosis prediction. In this study, we evaluated the use of FDG PET/CT, ultrasound, CT or MRI (CT/MRI) for the identification of cervical nodal metastasis of PTC with histologic correlation.

Materials and Methods: We reviewed 28 medical records, from 2004 August to 2007 September, of patients who underwent of FDG PET/CT, ultrasound, CT/MRI for PTC before surgery. We interpreted FDG PET/CT, ultrasound, CT/MRI to assess the regional lymph node status. We recorded lymph node metastasis according to the neck level system of imaging-based nodal classification. Results: All patients received neck dissection and 11 patients did bilateral neck dissections. Thirteen patients received total thyroidectomy and 15 patients did completion thyroidectomy. Histopathology revealed metastases in 33 of 39 (28 plus 11) dissected neck sides and in 80 of 164 dissected cervical levels. FDG PET/CT was more sensitive than CT/MRI for identification of cervical metastases on level-by-level bases (51/80 vs. 41/80; p=0.002). But the sensitivity of FDG PET/CT and ultrasound did not differ significantly (p=1.000). In combined modalities of FDG PET/CT and ultrasound, the sensitivity was 81.3% and higher than that of FDG PET/CT, ultrasound (p ＜ 0.001, p ＜ 0.001, respectively). The median SUV

of pathologically positive node levels was 5.64±3.11 (range 1.4 ∼ 22.5) and that of pathologically negative node levels was 3.31±3.23 (range 1.2∼14.2)(p=0.039). Conclusion: The combination of FDG PET/CT and ultrasound improves cervical staging of PTC that are often not found if only one imaging modalities are applied.

Key Words: Thyroid neoplasms, Carcinoma, papillary, Lymphatic metastasis, Positron-emission tomography

서 론

갑상선유두암종은 고분화 갑상선 악성 종양의 대부 분을 차지하고 있는 암종으로 수술적 치료와 더불어 방사성 동위원소 치료를 시행하여 10년 생존율이 90%

에 이를 정도로 예후가 좋으나 , 재발률은 약 15∼30%

정도이며 그 중 2/3 이상이 갑상선 제거부위(thyroid bed)와 측경부 림프절에서 재발하는 것으로 보고되고

있다.

일단 재발하게 되면 생존율이 저하되어 사망 률이 50%에 이르기도 하며, 주위 경부 림프절로의 잠 복전이가 38∼90%에 이르기 때문에 초기 수술적 치료 방법을 결정하는데 있어 경부 림프절 전이의 진단이 매우 중요하다.

또한 술 후 방사선학적 검사를 지속 적으로 시행하여 재발을 조기에 발견하고 치료하는 것 이 관해율을 높일 수 있는 것으로 알려져 있다.

술 전 또는 술 후 갑상선유두암종의 경부 림프절 전

이를 확인할 수 있는 방법으로는 경부 촉진 등의 신체

검사, CT 혹은 MRI (CT/MRI), 초음파, 방사성 요오드 스캔 그리고 양전자 방출 단층 촬영(FDG PET/CT) 등 과 같은 방사선학적 검사가 있다 . 경부 림프절 전이 여 부를 확인하기 위해 여러 방사선학적 검사의 정확성에 대한 연구가 진행되어 왔지만, 최근 비교적 널리 보급 되어 활발히 사용되어지고 있는 FDG PET/CT에 대한 연구는 몇몇 보고에 불과하다.

따라서 저자들은 갑 상선유두암종의 경부 림프절 전이로 진단받은 환자들 을 대상으로 초음파 검사 및 CT/MRI와 FDG PET/CT 결과를 비교하여 FDG PET/CT의 유용성을 살펴보고 자 하였다.

대상 및 방법

대상

2004년 8월부터 2007년 9월까지 본원에서 갑상선유 두암종으로 진단받고 원발부위 및 경부 림프절 절제술 을 시행받은 28명을 대상으로 하였다. 갑상선 절제술만 을 시행받거나 중앙 림프절 절제술만을 시행한 환자는 대상에서 제외하였다. 28명의 환자들 중 여성이 22예 (79%), 남성이 6예(21%)로 남녀 비는 1：3.7였으며, 연 령 분포는 22세부터 75세로 평균 연령은 52세였다. 모 든 환자들은 경부 전이에 대하여 수술 전 FDG PET/

CT, 초음파 검사 및 CT/MRI를 시행하였다. 연구대상 의 병리 진단 보고서를 참고하고 보관된 조직 슬라이 드를 재검토하여 조직학적 유형과 림프절 전이 유무를 조사하였고, 대상 환자의 의무기록과 추적 조사를 통 해 나이 , 성별 등의 임상양상과 TNM기, 임상병기를 조사하였다. 갑상선유두암종의 원발 부위 및 경부림프 절의 병기 분류는 American Joint Committee on Cancer (2002)의 분류에 따랐다.

FDG PET CT 방법

모든 환자에서 검사 전 6시간 이상의 금식을 하였고 금식기간동안 충분한 수분 섭취를 교육하였다. FDG 주사 직전 측정한 혈당은 모든 환자에서 130 mg/dl가 넘지 않았다. 평균 418.5 MBq (11.3 mCi)의 F-18-FDG 를 정맥 주사하고 60분 경과 후 영상을 얻었다. PET/

CT는 dual-section helical CT scanner (Somatom Emo- tion; Siemens)와 full-ring PET scanner를 결합시킨 dual- modality PET/CT tomograph (biograph LSO; Siemens Medical Solutions, Knoxville, Tenn.)를 이용하였다. CT 영상은 130 kVp, 30 mAs, 폭조절(collimation) 4 mm, 5 mm 두께, 테이블 이동속도 14 mm/회전, 겐트리 회전

시간 800 ms의 조건으로 얻었고 조영제는 사용하지 않 았다. 뇌 기저부에서 허벅지 근위부까지를 머리에서 대퇴부의 방향으로 한 bed 당 2분간의 방출영상을 3D- mode로 얻어 CT를 기본으로 감쇠 보정하여 standard ordered-subset expectation maximization 알고리즘을 이 용하여 재구성하였다. PET의 축상 공간해상도는 6.5 mm였다. 모든 PET/CT 영상은 1명의 핵의학과 전문의 가 양측 경부를 각각 5 level로 나누어 전산화 단층촬영 의 결과와 연계하여 판독하였다.

통계 분석

경부 level에 대하여 FDG PET/CT, 초음파 검사 및 CT/MRI 검사에 따른 민감도(sensitivity), 특이도(speci- ficity), 양성예측도(positive predictive value), 음성예측 도 (negative predictive value) 그리고 정확도(accuracy)를 계산하였다 . 각각의 검사 방법 간의 민감도와 특이도 의 차이는 McNemar test를 사용하여 분석하였고 유의 수준을 p＜0.05로 하였다. 또한 경부 림프절 전이에 대 한 Receiver-operating-characteristic (ROC) curve를 이용 한 FDG PET/CT의 SUV

(standardized uptake value) cut-off value를 측정하였다.

결 과

임상적 특징

총 28명의 환자들 중 갑상선유두암종으로 진단받고 초치료를 시행한 환자는 13명이었으며, 재발되어 치료 받은 환자는 15명이었다. 모든 환자들은 임상적 혹은 방사선학적 검사상 병변측 경부 림프절 전이가 의심되 어 일측 경부 림프절 절제술을 시행받았으며 이중 16 명은 변형 근치적 경부 절제술을, 12명은 선택적 경부 절제술을 시행 받았다. 또한 양측 경부 림프절 전이가 의심된 11명은 양측 경부 절제술을 시행받았고 이 중 9명은 변형 근치적 경부 절제술을, 2명은 선택적 경부 절제술을 시행받았다 . 수술 후 시행한 조직학적 검사 상 39 경부 측(neck side) 중 33 경부 측에서 림프절 전 이가 확인되었고 164 경부 level 중 80 level에서 림프절 전이가 확인되었다 .

경부 전이와 FDG 섭취

절제된 경부 level에 따라 FDG PET/CT 영상을 통

해 얻어진 결과와 조직학적 검사 결과를 비교하여 보

았을 때, FDG PET/CT 양성 소견을 보인 level은 총

67 level이었으며 이 중 조직학적 검사와 일치하는 소견

Table 1. Results of FDG PET/CT, ultrasound and CT/MRI in dissected cervical nodes (n=164)

TP FP FN TN Sensitivity (%) Specificity (%) PPV (%) NPV (%) Accuracy (%) FDG PET/CT

Ultrasound CT/MRI Combined*

51 50 41 65

16 11 31 4

29 30 39 15

68 73 53 80

63.8 63.1 51.3 81.5

81.0 88.9 63.1 95.6

76.1 89.1 57.0 96.4

70.1 62.5 57.6 78.2

72.6 73.7 57.3 87.3 FDG: ¹⁸F-fluorodeoxyglucose, PET: positron emission tomography, CT: computed tomography, MRI: magnetic resonance imaging, TP: true positive, FP: false positive, FN: false negative, TN: true negative, PPV: positive predictive value, NPV: negative predictive value. *combined: combination of FDG PET/CT and ultrasound

Fig. 1. Relationship between SUVmax and cervical lymph node metastasis. There was statistically significant difference between SUVmax and cervical lymph node metastasis (SUVmax

in node negative=3.31±3.23, SUV_max in node positive=

5.64±3.11) (p=0.039).

Fig. 2. ROC (Receiver Operating Characteristics) curve for semiquantitative SUV analysis and visual interpretation of FDG PET/CT images for cervical lymph node staging in patients with papillary thyroid cancer (The AUC was 0.679±0.070, p=0.021).

을 보인 level은 51 level (76.1%)이었다. FDG PET/CT 음성 소견을 보인 level은 97 level이었으며 이 중 조직 학적 검사와 일치하는 소견을 보인 level은 68 level (70.1%)이었다. 결과적으로 경부 림프절 전이의 예측에 대한 FDG PET/CT 영상의 민감도, 특이도 그리고 정 확도는 각각 63.8%, 81.0%, 72.6%였다(Table 1). 초음파 검사 결과에 따른 민감도, 특이도 그리고 정확도는 각 각 62.5%, 86.9%, 76.2%였으며 CT/MRI 검사에 따른 민 감도, 특이도 그리고 정확도는 각각 51.3%, 63.1%, 57.3%였다. FDG PET/CT, 초음파 검사를 통합하여 경 부 림프절 전이를 예측하였을 때 민감도는 81.3%, 특이 도와 정확도는 각각 95.2%, 88.4%였다. FDG PET/CT 의 민감도는 CT/MRI에 비해 12.5% 높았으며(p=0.002) 초음파 검사와는 통계적으로 유의한 차이가 없었다 (p=1.000). 또한 FDG PET/CT의 특이도는 CT/MRI에 비해 17.9% 높았으며(p＜0.001) 초음파 검사에 비해 5.9% 낮았으나 통계적으로 유의한 차이가 없었다 (p=0.063). FDG PET/CT와 초음파 검사가 일치한 level은 림프절 전이가 확인된 80 level 중 46 level (57.5%)이었다. FDG PET/CT 영상을 통해 얻어진 결 과와 초음파 검사 결과를 통합한 민감도와 FDG PET/CT, 초음파 검사 각각의 결과를 비교하면 통합한 검사의 민감도가 통계적으로 유의하게 높았다(각각 p

＜ 0.001, p＜0.001). 또한 FDG PET/CT와 초음파 검사 를 통합한 특이도와 FDG PET/CT, 초음파 검사 각각 의 결과를 비교하면 통합한 검사의 특이도가 통계적으 로 유의하게 높았다(각각 p＜0.001, p=0.016). 전체 환 자를 대상으로 FDG PET/CT 영상에서 얻어진 평균 SUV

를 조직 검사 결과에 따라 분류해 보았을 때, 조 직학적으로 전이가 확인된 림프절의 SUV

는 1.4에서 22.5이었고 평균 SUV

는 5.61±5.53이었으며, 전이되 지 않은 림프절의 SUV

는 1.2에서 14.2이었고 평균 SUV

는 3.31±3.23으로 경부 림프절 전이가 있는 경 우는 없는 경우에 비해 SUV

가 통계적으로 유의하게

높았다(p=0.039)(Fig. 1). 경부 림프절 전이에 대한

ROC 곡선을 이용한 SUV

분석결과 ROC 곡선 하방의

면적 (area index)은 0.679±0.070이었다(p=0.021). ROC

곡선을 이용한 cut-off value는 SUV

를 1.95로 하였을 때 민감도 82.6%, 특이도 45.0%로 나타났고 SUV

를 2.15로 하였을 때는 민감도 76.1%, 특이도 50.0%로 나 타났다(Fig. 2).

고 찰

갑상선유두암종은 경부 림프절 잠복 전이가 많아 최 근에도 수술적 치료 방법을 결정하는데 있어서 논란이 많다. 경부 전이를 진단하는 방법으로는 단순한 이학 적 검사에서부터 시작하여 양전자 방출 단층 촬영에 이르기까지 발전을 거듭해 왔다. 경부 촉진만으로 경 부 전이를 진단하는 방법은 위양성율과 위음성율이 20

∼ 30% 사이로 비교적 신뢰성이 떨어지는 방법이며, 근 래에는 CT, MRI, 초음파, 방사성 요오드 스캔, FDG PET/CT 영상 등과 같이 주로 방사선학적인 검사를 시 행하고 있다.

그 중에서도 초음파는 다른 검사들에 비하여 쉽게 검사할 수 있고, 가격도 비교적 저렴하여 흔히 이용되 지만, 얻어지는 영상의 질과 진단의 정확성이 검사자 의 능력에 따라 많이 좌우되는 것으로 알려져 있다.

2∼3 mm에 이를 정도의 작은 크기의 림프절 전이도 발견할 수 있으며, 주변 흉쇄 유돌근과 비교하여 균일 한 고음영 에코를 보이고, 주위에 석회화 소견을 나타 내면 경부 림프절 전이의 진단에 도움을 준다.

또한 낭성 변화가 있을 때도 갑상선유두암종의 경부 림프절 전이를 강하게 의심해 볼 수 있다.

하지만 종격동 내 부로 병이 진행된 경우 정확한 검사가 힘들며 , 검사자 에 따른 변이가 커서 약 48% 정도에서 경부 전이 및 피막 외 침범을 확인하지 못한다는 보고도 있다.

CT 는 경부 림프절의 낭성 변화나 석회화 소견을 보일 때 전이를 의심할 수 있지만 요오드화 조영제를 사용하여 검사를 시행하기 때문에 검사 후 약 6주간 방사성 요오 드 섭취가 변화할 후 있어 방사선 요오드 치료가 지연 될 수 있는 단점이 있다.

MRI는 CT보다 비싸고 검 사 시간이 오래 걸리는 단점이 있으나, 종격동 림프절 을 잘 평가할 수 있고 갑상선유두암종의 림프절 전이 에 있어 진단의 정확도가 85%까지 이른다는 보고가 있 다 .

하지만 King 등은 술전 초음파로 갑상선유두암종 의 다발성 병변과 경부 림프 전이를 먼저 확인하고, 종 양의 피막 외 침습이 의심될 경우에만 MRI를 시행해 볼 수 있다고 주장하였다.

본 연구에서도 갑상선유두 암종의 경부 전이에 대한 민감도, 특이도 그리고 정확도 가 초음파에 있어서는 각각 62.5%, 86.9%. 75.0%였으며,

CT/MRI는 51.3%, 63.1%, 57.3%로 초음파 검사가 CT/

MRI보다 더 진단적 가치가 있는 것으로 조사되었다.

초음파나 CT/MRI와 같은 검사들은 병변의 해부학 적 또는 구조적인 정보만을 얻을 수 있는데 반하여 FDG PET/CT 영상은 해부학적 변화보다 먼저 일어난 생리 또는 화학 반응에 대한 정량 분석을 통해 기능적 이상을 찾아낼 수 있어 질병을 조기에 발견할 수 있도 록 해 준다. 또한 FDG PET/CT는 해부학적 영상 정보 까지 동시에 제공해 주기 때문에 주로 두경부 악성 종 양을 진단하는데 큰 도움을 주고 있다. 갑상선유두암 종의 경부 림프절 전이에 있어서 Jeong 등에 의하면 당 대사(glucose metabolism)가 비교적 낮기 때문에 FDG PET/CT 영상의 경부 림프절 전이에 대한 민감도, 특 이도 그리고 정확도가 50.0%, 97.0%, 92.3%로 조사되어 초음파 및 조영 증강 CT 검사와 비슷하며, 초음파와 마찬가지로 종격동 림프절의 전이에 대해서 민감도가 떨어지는 등 초음파 검사와 비교하여 이점이 없다고 보고하였다.

본 연구에서는 FDG PET/CT가 독립적 인 검사 방법으로는 초음파 검사에 비해 진단적인 가 치가 높진 않았지만, 초음파 검사와 동반하여 시행하 였을 경우 민감도 , 특이도 그리고 정확도가 81.5%, 95.6%, 87.3%로 상승하는 결과를 보여주었다. 또한 한 번에 전신 촬영이 가능하고 종양의 원발 병변과 전이 성 병변을 발견할 수 있고 비침습적이라는 장점이 있 어 비싼 가격에도 불구하고 이용률이 최근 증가하고 있기 때문에 향후 갑상선유두암종의 초기 진단 및 치 료에 있어서 FDG PET/CT 및 초음파를 통해 경부 림 프절 전이를 발견하여 잠복 전이율을 낮추고, 조기에 재발을 확인할 수 있을 것으로 사료된다. 최근에는 갑 상선 글로불린이 상승하여 재발이나 전이가 의심되는 상황에서 방사성 요오드 전신 스캔이 음성으로 나오는 경우, FDG PET/CT를 통해 재발이나 전이된 병소를 발견할 수 있는 민감도가 71∼94%까지 보고되고 있어 재발성 유두암종의 진단적인 방법으로 권고되고 있

다 .

이전 연구에서 TSH는 Glut-1의 발현을 증가시

키고 당대사를 촉진시켜 FDG PET/CT의 민감도를 66.7%에서 72.7%로 높였다는 보고가 있으며 Tg level이 FDG PET/CT의 민감도와 양성예측도에 영향을 미치 는 것으로 알려져 있는데 이번 연구에서는 TSH와 Tg level에 대한 영향을 고려하지 못해 FDG PET/CT의 유 용성을 평가하는데 부족한 부분이 있었다 .

최근에는 FDG PET/CT 영상에 있어서 SUV

수

치로 림프절 전이 여부를 확인하려는 시도들이 이루어

지고 있다. 갑상선유두암종의 전이 여부를 의심해볼

수 있는 SUV

수치로는 2.5 또는 3.0을 주로 사용하고 있으나 최근 연구에 의하면 조직학적으로 입증된 SUV 수치는 1.7∼6.1로 비교적 넓은 범위를 가지고 있

다 .

본 연구 결과에서는 조직학적으로 전이가 확정

된 림프절의 평균 SUV

는 5.64±3.11, 전이되지 않은 림프절의 평균 SUV

는 3.31±3.23로 나타났다. 폐암 에 있어서는 SUV

수치 2.5를 기준으로 하였을 때 폐 암의 종격동 림프절 전이 진단의 위음성율과 위양성율 이 가장 낮았다는 보고가 있으나, 갑상선유두암종의 림프절 전이에 대해서는 아직 보고된 바가 없으며 이 번 연구에서는 SUV

를 2.15로 하였을 때는 민감도 76.1%, 특이도 50.0%를 보였으며 이에 대한 논의는 추 후 계속 이루어져야 할 것이다.

결 론

기존의 영상학적인 검사와는 달리 FDG PET/CT는 기능 해부학적인 변화를 조기에 발견할 수 있으므로 초음파 검사와 병행하여 사용한다면, 갑상선유두암종 의 경부 림프절 전이를 발견하여 환자에 따른 적절한 수술적 치료 방법을 제시할 수 있을 뿐만 아니라, 조기 에 재발을 확인하여 적극적인 치료로 완전 관해의 가 능성을 높여줄 수 있을 것으로 사료된다.

중심 단어: 갑상선 종양, 유두상 암종, 림프절 전이, 양전자 방출 단층 촬영.

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