사지에 발생하는 지방육종의 예후 인자에 대한 분석 박기영

서 론

지방육종은 성인에게 비교적 흔히 발생하는 연조직 육종이다. 전 체 악성 종양 진단을 받는 사람의 1%에 가까운 비율을 차지한 다.¹⁾ 지방육종은 50대에서 가장 많이 발생하며 양성 지방종에 비 해 깊은 조직에서 잘 발생하고,²⁾ 다양한 비상피 조직 및 비유골 조직뿐만 아니라 복막, 후복막에 존재하는 여러 장기들을 이루는 체내 결합 조직으로부터 자라난다.³⁾ 사지에서 발생되는 지방육종

의 경우 전체 비율의 45%를 차지한다. 성별에 따라서는 여성보 다 남성에서 다소 높은 확률로 발현이 된다.⁴⁾

지방육종은 조직학적으로 고분화(well-differentiated), 역 분화(dedifferentiated), 점액성/원형(myxoid/round), 다형성 (pleomorphic) 지방육종으로 나눠진다. 고분화성과 점액성 지 방육종은 저등급의 종양으로 분류되며 반면 역분화, 원형, 그리 고 다형성 지방육종은 고등급 종양으로 분류한다.⁵⁾ 다소 애매한 비전형성 지방종은 고분화성 지방육종을 나타내기 위한 용어로 사용된다. 다양한 아형을 갖는 점액성 지방육종이 전체 지방육종 의 40%–50%를 차지한다. 다형성 지방육종과 역분화 지방육종은 절제 후 높은 국소 재발과 전이율을 보였다.⁶⁾

점액성 지방육종과 원형세포형 지방육종은 조직 병리학적으로 하나의 아형으로 분류되기도 하며 일반적으로 원형세포 부분이 지방육종의 5% 이상일 때 원형세포형 지방육종으로 분류된다.⁷⁾ 점액성 지방육종은 타 연조직으로 전이 될 수 있는 능력을 가지

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The Journal of the Korean Orthopaedic Association Volume 55 Number 4 2020 Received April 23, 2019 Revised September 2, 2019

Accepted September 3, 2019 Correspondence to: Jeung Il Kim, M.D.

Department of Orthopedic Surgery, Pusan National University Hospital, 179 Gudeok- ro, Seo-gu, Busan 49241, Korea

TEL: +82-51-240-7248 FAX: +82-51-274-8395 E-mail: osteokim1@gmail.com ORCID: https://orcid.org/0000-0003-2994-1528

*This work was supported by clinical research grant from Pusan National University Hospital in 2018.

사지에 발생하는 지방육종의 예후 인자에 대한 분석

박기영 • 김정일 • 이인숙* • 송유선* • 최경운

^†

부산대학교 의학전문대학원 정형외과학교실, *영상의학교실, ^†병리학교실

Prognostic Indicators of Extremity Liposarcoma

Kee Young Park, M.D., Jeung Il Kim, M.D. , In Sook Lee, M.D.*, You Seon Song, M.D.*, and Kyung Un Choi, M.D.

^†

Departments of Orthopedic Surgery, *Radiology, and ^†Pathology, Pusan National University School of Medicine, Yangsan, Korea

Purpose:

The aim of this retrospective study was to define the prognostic factors for liposarcoma to aid in the selection of effective treatments.

Materials and Methods: This study analyzed 41 cases out of 45 cases diagnosed with and treated for liposarcoma 2002 to 2015; 4 cases

of well-differentiated liposarcoma were excluded. The effects of sex, age, site, stage, and histological classification on survival were analyzed retrospectively. For 28 cases diagnosed with myxoid liposarcoma, additional analysis was performed after the inclusion of round cell components.

Results: The mean age at diagnosis was 52.05 years (range 25–82 years) and the average follow-up period was 63.7 months. The disease-

free survival rate was 43.2%. Most factors, including sex and age, were not significantly associated with the survival rate. On the other hand, the stage (Musculoskeletal Tumor Society stage) was significantly associated with the survival rate. The survival rate of patients with myxoid liposarcoma was 69% and the local recurrence and metastasis results varied according to the presence of round cells.

Conclusion:

The stage of liposarcoma and the sex of the patient were found to be effective factors for prognosis. When planning the treatment for liposarcoma, the treatment outcome for liposarcoma differs according to several prognostic factors.

Key words: liposarcoma, myxoid liposarcoma, round cell liposarcoma

고 있으며 이는 환자의 모니터링을 어렵게 만들 수 있다. 이러한 종양의 치료는 전문 암 센터에서 다양한 분야의 팀 접근이 필요 하다.⁸⁾

지방육종 환자의 예후에 대해 다양한 연구가 있다. Gustafson 등⁹⁾은 지방육종을 가진 375명의 환자를 연구했으며 적절한 수술 적 치료를 받지 않은 군에서 받은 군에 비해 재발률이 2.4배 높음 을 확인하였다.

지방육종이 악성 연조직 종양 가운데 가장 많은 빈도를 차지하 는 종양이지만 사지에 나타나는 종양 자체의 희소성 때문에 각종 결과 자료들이 명확하게 정의된 것이 많지 않으며 연구 대상 또 한 많지 않다는 제한점이 있다.¹⁰⁾ 이 연구에서는 단일 기관에서 비교적 장기 추시된 지방육종으로 진단되어 치료를 시행한 환자 들을 대상으로 후향적 분석을 이용하여 치료 결과 및 임상적 예 후에 영향을 미치는 인자에 대해 고찰하여 향후 치료에 도움이 되고자 하였다.

대상 및 방법

본 연구는 부산대학교병원의 생명윤리심의위원회 승인을 받고 시행되었다(IRB No. 1908-013-081). 2002년부터 2015년까지 지방육종으로 진단받고 수술적 치료를 시행한 환자 45예 중 고 분화 지방육종으로 분류된 4예를 제외한 41예를 대상으로 후향 적 연구를 실시하였다. 이 중 남자는 19명, 여자는 22명이었으며 평균 연령은 52.05세(25–82세)였다. 환자들의 전체 평균 추시 기 간은 63.7개월이었다. 성별, 나이, 발생 부위, 병기, 조직학적 분 류를 함께 분석하였으며 생존율, 국소 재발, 전이 여부를 평가하 였다. 연부조직 종양의 병기 결정에는 여러 가지 방법이 있으나 본 연구에서는 Musculoskeletal Tumor Society (MSTS) 병기를 이용하였다. 통계적 분석은 SPSS 통계 분석 프로그램(SPSS for Windows Release ver. 12.0; SPSS Inc., Chicago, IL, USA)을 통해 예후 지표로써 성별, 나이, MSTS 병기, 해부학적 부위, 수술 후 재발, 전이 등을 전산화하여 통계적 유의성을 검정하였다. 상 대적으로 높은 생존율로 예후 인자와 사망률과의 상관관계 분석 이 쉽지 않아 Kaplan-Meier 곡선을 이용하여 5년 무병 생존율 (disease-free survival)을 분석하였으며 수술 시점으로부터 국 소 재발, 원격 전이, 또는 사망 시점까지의 기간을 산출하였다. p 값이 0.05 이하인 경우 통계적으로 유의한 것으로 해석하였다.

결 과

Table 1은 환자들의 인구학적, 임상적 결과들을 도식화하였 다. 41명의 환자 중 29명(70.7%)은 여전히 생존해 있으며 12명 (29.3%)은 사망하였다. 환자군 중 19명은 남자이며(46.3%) 22 명은 여자였다(53.7%). 41명의 환자의 무병 생존율은 41.7%로

나타났다(Fig. 1). 성별에 따른 무병 생존율은 남자 17.8%, 여자 66.1%로 성별의 차이에 따른 통계적 유의성이 있었다(p=0.002;

Table 1, Fig. 2).

Table 1. Patients’ Characteristics

Variable Number (%)

No. of patient 41 (100) Sex

Male 19 (46.3)

Female 22 (53.7)

Age (yr)

<60 24 (58.5)

≥60 17 (41.5)

MSTS stage

Stage IA, IB 16 (39.0) Stage IIA, IIB 16 (39.0)

Stage III 9 (22.0)

Classification

Dediff 3 (7.3)

Mixed 2 (4.9)

Myxoid 28 (68.3)

Round cell component*

<5% 23 (82.1)

≥5% 5 (17.9)

Pleomorphic 8 (19.5)

Anatomic site

Proximal upper extremity 10 (24.4) Distal upper extremity 4 (9.8) Pelvis, thigh, hip, and knee 24 (58.5) Distal lower extremity 3 (7.3) Recurrence after surgery

No local recurrence 31 (75.6) Local recurrence 10 (24.4) Metastases after surgery

No metastases 37 (90.2)

Metastases 4 (9.8)

Postoperative radiotherapy 21 (50.0) Postoperative chemotherapy 5 (12.1) Death/Alive

Death 12 (29.3)

Alive 29 (70.7)

*Myxoid 28 patients only. MSTS, Musculoskeletal Tumor Society; Dediff, dedifferentiated.

60세 미만 24예는 무병 생존율이 52.9%였고 60세 이상 17예 는 무병 생존율이 23.5%로 두 군 간 차이에 따른 통계적 유의성 이 없었다(p=0.078; Table 2).

16명의 환자는 MSTS stage IA 또는 IB로 분류되었으며 무 병 생존율은 75.0%였다. MSTS stage IIA 또는 IIB를 진단 받은 사람은 16명이었으며 무병 생존율은 37.9%였다. 9명의 환자는 MSTS stage III을 진단 받았고 무병 생존율은 측정되지 않았다.

이 결과는 MSTS stage의 차이에 따라 생존율의 차이가 있음을 나타내고 있으며 통계적으로도 유의성이 있었다(p=0.001; Table 2, Fig. 3).

종양의 해부학적 위치의 차이는 무병 생존율에 미치는 영향에 통계적인 유의성이 없는 것으로 나타났다(p=0.497). 근위부 상지 에서 발병한 10명의 환자의 무병 생존율은 33.3%였고 골반, 허 벅지, 엉덩이, 무릎 부위 환자는 47.9%였다.

41명 환자 모두 종양의 유형을 분류하였으며 Table 2, 3으로 도식화하였다. 점액성 지방육종이 28명으로 가장 많았다. 8명의 환자는 다형성 지방육종, 3명의 환자는 역분화 지방육종을 진단 받았다. 종양의 유형에 따라 생존율의 차이가 있는 것으로 보통 알려져 있으나 본 연구에서는 종양의 유형에 따른 무병 생존율의 통계적 유의성은 없는 것으로 나타났다(p=0.497). 점액성 지방육 종 자체로는 원형세포 성분 5% 이상 포함한 것이 5예였고 3예에 서 국소 재발이 발생하였으나 5예 중 1예만 사망하였다. 원형세 포 성분에 따른 통계적 유의성 또한 검증되지 않았다(p=0.281;

Table 2).

술 후 항암 화학 치료는 전체 환자 중 5명에서 시행하였으며 술 후 방사선 치료는 21명의 환자에서 시행하였다. 두 군에서 통 계적 유의성은 검증되지 않았다(p=0.156, p=0.996; Table 2).

고 찰

지방육종은 조직학적 유형의 차이로 예후가 달라진다고 알려져 있다.¹¹⁾ 고분화 지방육종은 가장 흔한 유형으로 전체 지방육종 의 약 50% 정도를 차지하며, 후복막과 사지에 호발하고 저악성 군으로 분류할 수 있다. 유전적인 특징은 과다한 막대 염색체로 12q의 증폭과 연관성이 있다.

서론에서 밝힌 바와 같이 지방육종은 조직학적으로 여러 아형 으로 다형성 지방육종과 역분화 지방육종은 절제 후 높은 국소 재발과 전이율을 보이며 좋지 않은 예후를 갖는다고 보고하고 있 다.⁶⁾ 본 연구에서도 조직학적 아형에 따라 분석하였으나 통계적 유의성이 검증되지 않았다.

본 연구에서 점액성 지방육종이 28예로 다른 연구에 보고된 것보다 큰 비중을 차지하고 있는데 이는 점액성 지방육종이 사 지에 호발하는 특성과 일치하고 있다. 하지에 발생하는 지방육종 중 가장 흔한 부위는 대퇴부로 알려져 있으며¹²⁾ 본 연구에서도 대퇴부에 발생한 15예로 가장 많은 비중을 차지하였다. 발생 부 위에 따른 생존율의 차이가 없었으나 사지에 국한된 분석에서 기 인한다고 생각된다.

Antonescu 등¹³⁾의 연구에서 점액성 지방육종에서 원형세포 가 5% 이상인 경우 5년 생존율이 60% 정도인 반면에 5% 미만인 경우 약 90%로 생존율의 차이를 보이고 있다. 본 연구에서는 5%

이상의 환자 5예에서 1예만 사망하였으며 통계적 유의성 또한 검증되지 않았다.

지방육종에 대한 일부 연구에 따르면 성별에 따른 생존에는 별

0 50 100 150 200

100 90 80 70 60 50 40 30 20 10

250

Diseasefreesurvival(%)

Months from date of surgery Number at risk

39 14 4 2 1 0

0

Figure 1. Disease-free survival of study patients of liposarcoma. The 5-year disease-free survival rate was 41.7%.

0 50 100 150 200

100 90 80 70 60 50 40 30 20 10

250

Diseasefreesurvival(%)

Months from date of surgery Number at risk

Group: female 22 Group: male

17 5 1 0 0 0

9 3 2 1 0

0

Female Male

Figure 2. Disease-free survival curves according to sex of the study patients of liposarcoma. The 5-year disease-free survival rate of females and males were 66.1% and 17.7%, respectively. The p-valuae was 0.002 in the log rank test.

차이가 없다고 보고되고 있다.^14,15) 최근 Wu 등의 연구에서는¹⁶⁾ 성별 자체가 지방육종의 생존율에 영향을 미치는 독립적인 예후 인자라고 보고되었다. 본 연구에서도 성별이 생존율에 영향을 미 치는 것으로 나타났으며 대상 환자 중 남성에서 stage II, III의 비 교적 병기가 높은 경우가 많았기 때문으로 생각되며 이에 대한 평가가 필요할 것으로 보인다.

세계보건기구에서는 연조직 육종을 이형성의 정도에 따라 분 류하지만 면역 조직화학적 자료들은 육종이 다능성 중간엽 줄기 세포(multipotent mesenchymal stem cell)에서 기시하며 다양 한 연조직의 아형으로 분화될 수 있다고 제안한다.¹⁷⁾ 지방육종은 많은 유전자적 오류와 연관이 있으며 그 중 p53의 돌연변이와 가

장 관계가 깊다.¹⁸⁾ Toguchida 등¹⁹⁾은 127개의 뼈와 연조직 육종 에 대해 고찰하였으며 그 중 42건에서 p53의 돌연변이가 있는 것을 발견하였다. MDM2 또한 p53을 억제하는 메커니즘을 통해 지방육종을 일으킬 수 있는 병인이다. Leach 등²⁰⁾은 11건의 악성 섬유 조직구종 및 13건의 지방육종에서 p53과 MDM2를 분석하 였으며 각각 8건의 p53과 MDM2 돌연변이를 발견하였다.

사지의 연조직 육종을 치료하는 데 주요한 목표는 장기간 생 존, 국소 재발률의 감소, 기능의 최대화 및 장애의 최소화이다. 오 늘날까지 절단술이 치료의 중요한 옵션으로 여겨졌으며, 특히 이 전에 방사선 치료를 받은 부위에서 국소 재발이 생긴 경우에 그 러하다.²¹⁾ 종양의 수술적 절제는 여전히 모든 환자에서 필수적이 Table 2. DFS at 5 Years and the Log-Rank Test Results

Variable Total No. of

alive

No. of death

No. of relapse

No. of metastasis

DFS at 5 year Log-rank test p-value Estimate (SE) 95% CI

All patient 41 29 12 10 4 41.7% (8.7%) 24.7–58.8 -

Sex 0.002

Male 19 12 7 8 3 17.8% (9.2%) 0–35.7

Female 22 17 5 2 1 66.1% (11.8%) 43.0–89.2

Age (yr) 0.078

<60 24 20 4 5 2 52.9% (11.4%) 30.5–75.4

≥60 17 9 8 5 2 23.5% (11.6%) 0.7–46.2

MSTS stage 0.001

Stage IA, IB 16 15 1 3 0 75.0% (10.8%) 53.8–96.2

Stage IIA, IIB 16 12 4 5 0 37.9% (14.1%) 10.2–65.6

Stage III 9 2 7 2 4 NA (-) -

Classification 0.497

Dediff 3 2 1 1 0 NA (-) -

Mixed 2 2 0 0 0 NA (-) -

Myxoid 28 20 8 7 2 43.2% (10.6%) 22.5–63.9

Pleomorphic 8 5 3 2 2 29.2% (17.3%) 0.0–63.0

Round cell component* 0.281

<5% 23 16 7 4 2 45.3% (11.7%) 22.3–68.3

≥5% 5 4 1 3 0 30.0% (23.9%) 0.0–6.8

Anatomic site 0.340

Proximal upper extremity 10 8 2 3 2 33.3% (17.2%) 0.0–67.1

Distal upper extremity 4 4 0 1 0 NA (-) -

Pelvis, thigh, hip and knee 24 16 8 5 2 47.9% (10.6%) 27.2–68.6

Distal lower extremity 3 1 2 1 0 NA (-) -

Postoperative chemotherapy 5 4 1 1 3 0.156

Postoperative radiotherapy 21 13 8 5 2 0.996

*Myxoid 28 patients only. DFS: disease-free survival; SE, standard error; CI, confidence interval; MSTS, Musculoskeletal Tumor Society; Dediff, dedifferentiated; NA, not available.

라 할 수 있다.

몇몇 보고에서 모든 유형의 연조직 육종을 치료할 때 수술과 방사선 치료를 함께 할 경우 좋은 결과를 보였다.²²⁾ 특히 국소 재 발로 인해 재수술을 시행할 경우에 수술과 함께 국소적으로 주변 정상 조직에 영향을 덜 끼치는 근접 방사선 치료(brachythera- py)도 제한적으로 사용 가능하다.²³⁾

Willett 등¹⁴⁾은 술 전 방사선 치료 이후 사지를 보존하여 종양 의 경계 절제술을 시행한 27명의 연조직 육종 환자들을 연구하 였다. 그들은 종양의 병기와 크기가 방사선 치료에 반응하는 중 요한 인자임을 밝혀냈다. 그리고 술 전 방사선 치료를 시행함으 로써 수술적 치료가 애매한 종양의 보존적 절제를 가능하게 하는 데 도움이 될 수 있다고 하였다. 본 연구에서 항암화학요법 및 방 사선 치료를 시행한 군에서 국소 재발 및 전이율이 높은 것으로 나타났으며 이것이 항암화학요법이나 방사선 치료가 주로 불량 할 것으로 생각되는 경우에서 적용되었기 때문에 나타나는 선택 적인 오류가 있었으며 다양한 예후 인자들을 분석에 반영시키지 못한 것에 기인할 것으로 생각된다.

지방육종의 치료는 아직까지 쉽지 않으며 치료 성공률이 좋 지 않은 것으로 보고되고 있다. 우리의 연구는 술 후 사망 또는 전이, 재발에 미치는 영향을 알아내는 데 그 의의가 있다고 하겠 다. 더욱이 생물학적 연구를 통해 환자의 치료결과를 개선시키거 나 보조적 혹은 신 보조적 항암 치료(adjuvant or neo adjuvant

therapy)가 필요한 환자의 범위를 결정하는 데 도움될 수 있다.

결 론

본 연구에서는 종양의 병기(MSTS stage)와 성별이 예후에 영향 을 미치는 것으로 나타났으며 종양의 조직학적 유형과 예후의 상 관관계를 확인하기 위해서는 더 많은 증례 분석이 요구된다. 본 연구는 대상 환자의 수가 비교적 적고, 상대적으로 저 악성도의 지방육종이 많아 한계점이 있지만 한 기관에서 한 명의 정형외과 의사에 의해 수술이 시행되었으며 비교적 장기간에 걸쳐 추시 관 찰되었다는 데 의미가 있다.

CONFLICTS OF INTEREST

The authors have nothing to disclose.

ORCID

Kee Young Park, https://orcid.org/0000-0001-8820-4953 Jeung Il Kim, https://orcid.org/0000-0003-2994-1528 In Sook Lee, https://orcid.org/0000-0001-7295-600X You Seon Song, https://orcid.org/0000-0002-8948-5133 Kyung Un Choi, https://orcid.org/0000-0002-3848-1781

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Table 3. Survival Data according to the Histologic Tumor Type

Tumor type Survival data

No. of patient Survival Percentage (%)

Dedifferentiated 3 2 66.0

Mixed 2 2 100

Myxoid 28 20 71.0

Round

<5% 23 16 69.0

≥5% 5 4 80.0

Pleomorphic 8 5 62.0

Figure 3. Disease-free survival curves according to the Musculoskeletal Tumor Society stage of the study patients of liposarcoma. The 5-year disease-free survival rate of stage I, stage II, and stage III were 75.0%, 37.9%, and not available, respectively. In stage 3 patients, 5-year disease-free survival rate was not estimable. The p-valuae was 0.001 in the log rank test.

0 50 100 150 200

100

80

60

40

20

250

Diseasefreesurvival(%)

Months from date of surgery Number at risk

Group: stage 1 16 Group: stage 2

16 Group: stage 3

7 1 0 0 0 0

6 2 1 0 0

7 2 1 1 0

0

Stage 1 Stage 2 Stage 3

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사지에 발생하는 지방육종의 예후 인자에 대한 분석

박기영 • 김정일 • 이인숙* • 송유선* • 최경운

^†

부산대학교 의학전문대학원 정형외과학교실, *영상의학교실, ^†병리학교실

목적:

지방육종의 치험 예들을 분석하여 생존율에 영향을 미치는 예후 인자를 밝히고, 향후 효과적인 치료의 접근에 도움이 되고 자 한다.

대상 및 방법:

2002년부터 2015년까지 지방육종으로 진단, 치료받은 환자 총 45예 중 고분화 지방육종 4예를 제외한 41예를 분석 하였다. 성별, 나이, 발생 부위, 병기, 조직학적 분류, 방사선 치료, 항암 화학 치료 등이 무병 생존율에 미치는 영향에 대한 후향적 연구를 시행하였다. 점액성 지방육종으로 진단된 28예에 대해서는 원형세포 성분 포함 여부에 따른 분석을 추가로 진행하였다.

결과:

진단 시 평균 연령은 52.05세(25–82세), 평균 추시 기간은 63.7개월이었으며, 평균적인 무병 생존율은 41.7%였다. 점액성 지방육종의 경우 무병 생존율은 43.2%였다. 분석 결과 나이, 발생 부위 조직학적 분류 등은 무병 생존율에 영향을 미치지 못하였 으나 병기(Musculoskeletal Tumor Society stage)와 성별에서 통계적으로 유의한 연관을 나타내었다. 점액성 지방육종에 대해서 는 원형세포 성분에 따른 결과의 차이를 보이지 않았다.

결론:

지방육종의 병기와 환자의 성별이 예후에 영향을 미치는 유효한 인자로 나타났다. 지방육종은 여러 예후 인자들에 의해 치 료 결과에 차이를 보이므로, 치료에 있어 이러한 점을 고려하여야 한다.

색인단어: 지방육종, 점액 지방육종, 원형 지방육종

접수일 2019년 4월 23일 수정일 2019년 9월 2일 게재확정일 2019년 9월 3일 책임저자 김정일

49241, 부산시 서구 구덕로 179, 부산대학교병원 정형외과

TEL 051-240-7248, FAX 051-274-8395, E-mail osteokim1@gmail.com, ORCID https://orcid.org/0000-0003-2994-1528

*본 연구는 2018년도 부산대학교병원 임상연구비 지원으로 이루어졌음.

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대한정형외과학회지：제 55권 제 4호 2020