정상안압녹내장 환자의 방수 내 다양한 사이토카인 농도 분석

(1)

녹내장은 특징적이고 진행하는 시신경병증과 이에 상응하는 시 야결손이 발생하는 질환으로, 전 세계적으로 비가역적인 실명의 주요 원인 중 하나이다.^1,2 원인 질환의 여부와 종류 등에 따라 다 양한 종류의 녹내장으로 분류할 수 있는데, 방수가 배출되는 전 방각 상태에 따라서는 개방각녹내장과 폐쇄각녹내장으로 분류할 수 있다. 개방각녹내장은 전체 녹내장 환자의 90% 이상을 차지하 며, 원발개방각녹내장(primary open-angle glaucoma)과 정상안 압녹내장(normal tension glaucoma) 및 거짓비늘녹내장(pseudoexfoliative glaucoma)이 대부분을 차지한다.³현재까지 녹내

장 환자에서 효과가 입증된 치료는 녹내장 종류와 상관없이 안압 을 낮추는 것이 유일하다. 개방각녹내장 환자에서 전방각의 섬유 주로부터 시작되는 방수배출에 저항이 증가하여 안압이 상승한 것으로 예상되고 있다.⁴ 여러 연구 결과에 따르면 방수배출의 저 항을 증가시키는 주요 요인으로는 섬유주의 extracellular matrix (ECM)가 증가하는 것으로 알려져 있으며, 이와 관련하여 정상적 인 ECM의 합성과 분해에 관여하는 여러 사이토카인에 대한 연 구가 진행된 바 있다.^5,6

녹내장 종류에 따라 치료를 시작하지 않은 상태에서 기본 안압 이 다르며, 시신경손상의 양상과 진행 속도를 포함한 임상적 특징 들이 다른 점을 고려해볼 때, 각각의 녹내장 종류에서 방수배출로 에 저항을 증가시키는 원인과 정도가 다를 가능성이 예상되는데, 아직까지 정상안압녹내장 환자에서 전방내 사이토카인의 변화 에 대한 연구는 거의 없는 실정이다. 이에 본 연구에서는 한국인 을 대상으로 정상안압녹내장의 전방내 사이토카인 농도가 정상

정상안압녹내장 환자의 방수 내 다양한 사이토카인 농도 분석

Multiplex Cytokine Assay of Aqueous Humor in Patients with Normal Tension Glaucoma

김경남, 박기섭

Kyoung Nam Kim, MD, PhD, Kee Sup Park, MD

충남대학교 의과대학 충남대학교병원 안과학교실

Department of Ophthalmology, Chungnam National University Hospital, Chungnam National University College of Medicine, Daejeon, Korea

Purpose: To search for aqueous cytokines of normal tension glaucoma patients that are significantly different from those of normal and other open- angle glaucoma patients.

Methods: Normal tension glaucoma patients (NTG, 14 patients) were included as the study group, and patients without glaucoma (normal control, 58 patients), primary open-angle glaucoma patients (POAG, 20 patients), and pseudoexfoliative glaucoma (PXF glaucoma, 10 patients) were included as controls. Before cataract surgery, the aqueous humor was collected through anterior puncture and a multiplex cytokine assay was performed. The concentration of cytokines was compared between the normal subjects and each glaucoma group.

Results: Transforming growth factor (TGF)-β1, TGF-β3, and interleukin-6 were not significantly different among normal control, NTG, and POAG, and were significantly higher in PXF glaucoma (p = 0.007, p < 0.001, and p = 0.046, respectively). TGF-β2 and CXCL10/interferon gamma inducible protein-10 did not show a significant difference among normal control, NTG, and PXF glaucoma, and were significantly higher in POAG (p = 0.012 and p = 0.003, respectively). Compared to the normal control or other glaucoma groups, there was no aqueous cytokine significantly higher or lower only in NTG.

Conclusions: There was no cytokines identified in NTG, which showed a significant change compared to normal subjects or other types of open- angle glaucoma.

Key words: Cytokines; Exfoliation syndrome; Low tension glaucoma; Primary open angle glaucoma

Received: 2021. 4. 20. Revised: 2021. 5. 22.

Accepted: 2021. 5. 23.

Corresponding Author: Kyoung Nam Kim, MD, PhD

Department of Ophthalmology, Chungnam National University Hos- pital, #282 Munhwa-ro, Jung-gu, Daejeon 35015, Korea

Tel: +82-42-280-7604, Fax: +82-42-255-3745 E-mail: kknace@cnuh.co.kr

(2)

인, 원발개방각녹내장, 거짓비늘녹내장에서 각각 차이가 있는지 를 확인하고자 하였다.

대상과 방법

본 연구는 전향적 연구로, 충남대학교병원 의학윤리심의위원회 (IRB)의 승인을 받았고(승인 번호: 2018-04-050) 헬싱키선언을 준수하여 시행되었다. 충남대학교병원 녹내장클리닉을 방문한 환자 중 2018년 7월부터 2020년 5월까지 백내장수술을 시행 받 은 환자를 대상으로 하였다. 각 환자에서 연구 목적과 방법에 대 한 자세한 설명을 시행한 후 동의서를 취득하였다.

만 18세 이상의 성인 환자를 대상으로 하였으며, 백내장수술 전 1개월 이내에 시행한 산동 후 정밀안저검사, 안저촬영, 빛간섭단 층촬영검사(Cirrus HD OCT^®; Carl Zeiss Meditec, Dublin, CA,

USA)에서 녹내장 이외의 다른 시신경병증이나 망막병증이 없고, 안구 외상이나 안내 수술의 기왕력이 없는 환자를 연구에 포함하 였다. 또한 정상안압녹내장, 원발개방각녹내장, 거짓비늘녹내장 환자와 백내장 이외에 다른 안과적 질환이 없는 정상인으로 군 을 나누어 통계 분석에 포함하였다. 전신 또는 국소 질환에 대한 스테로이드나 면역억제제 또는 비스테로이드성 소염진통제를 전 신 및 국소적으로 사용하는 경우는 제외하였으며, 안압하강점안 제와 인공누액을 제외한 다른 안약을 사용하는 경우는 연구에서 제외하였다.

모든 대상 환자에서 백내장수술 전에 과거력을 포함한 병력청 취를 시행하였다. 최대교정시력, 골드만압평안압계를 이용한 안 압검사, 자동굴절검사, 세극등현미경검사, 전방각경검사, 안축장 과 각막곡률검사(IOLMaster, Carl Zeiss, Jena, Germany), 각막 내피 경면현미경검사, 산동 후 정밀안저검사, 안저촬영, 빛간섭단

Table 1.

Preoperative demographics

Characteristic NTG

(n = 14)

POAG (n = 20)

PXF glaucoma (n = 10)

Control (n = 58)

p-value (Bonferroni correction)

Age (years) 72.29 ± 7.78 70.26 ± 10.21 77.60 ± 11.39 71.29 ± 9.55 0.296

Sex (M/F) 7/7 6/14 7/3 28/30 0.209^*

Right eye 7/7 10/10 4/6 23/35 0.806^*

DM 0 5 1 14 0.163^*

HTN 4 6 3 22 0.852^*

CVA 4 5 0 9 0.239^*

Axial length (mm) 23.69 ± 1.05 23.21 ± 0.74 23.63 ± 0.84 23.40 ± 0.77 0.392 Central corneal thickness (μm) 527.83 ± 31.69 534.93 ± 42.93 523.50 ± 23.23 540.00 ± 39.33 0.547 Keratometry (D) 44.39 ± 1.62 44.36 ± 1.38 44.77 ± 1.33 44.45 ± 1.34 0.826 Best corrected visual acuity

(decimal)

0.58 ± 0.29 0.52 ± 0.26 0.36 ± 0.31 0.39 ± 0.25 0.133

IOP (mmHg) 16.28 ± 2.37 19.68 ± 4.00 16.60 ± 2.76 17.63 ± 3.34 0.024 (control = NTG

= PXF < POAG)

IOP lowering drops (mean) 1.14 ± 1.17 1.50 ± 1.47 1.30 ± 1.34 NA 0.702

Beta-blocker (n) 6 9 4 NA 0.966^*

Alpha-agonist (n) 2 5 1 NA 0.544^*

Carbonic anhydrase inhibitor (n) 3 8 4 NA 0.481^*

Prostaglandin analogue (n) 5 8 2 NA 0.546^*

Humphrey visual field perimetry

Mean deviation (dB) -9.61 ± 8.65 -10.90 ± 7.41 -7.41 ± 7.11 0.419

Pattern standard deviation (dB) 6.01 ± 5.34 6.72 ± 4.60 4.51 ± 3.58 0.576

Visual field index (%) 77.17 ± 27.27 75.93 ± 24.56 85.33 ± 18.61 0.401

Values are presented as mean ± standard deviation unless otherwise indicated.

NTG = normal tension glaucoma; POAG = primary open-angle glaucoma; PXF = pseudoexfoliation glaucoma; M/F = male/female;

DM = diabetes mellitus; HTN = hypertension; CVA = cardiovascular accident; IOP = Intraocular pressure; NA = not available.

*Pearson chi-square test.

(3)

층촬영검사를 시행하였다. 또한, 녹내장 환자에서는 추가적으로 험프리자동시야검사(Swedish Interactive Threshold Algorithm 24-2, Humphrey Visual field Analyzer; Carl Zeiss Meditec, Dublin, CA, USA)를 시행하였으며, 수술 후 1개월째 반복 검사 하였다.

녹내장에 대한 진단은 안저검사와 안저촬영 및 빛간섭단층촬영 검사에서 일치하는 수직 시신경유두함몰비의 증가 또는 반대안 과의 비대칭 소견, 시신경테두리의 얇아짐이나 패임 또는 함몰 소 견이 있거나 망막신경섬유층의 결손 및 얇아짐이 확인되고 이에 상응하는 녹내장성 시야결손을 보이는 경우로 정의하였다. 치료

를 시작하기 전이나 약제의 종류에 따른 충분한 휴약 기간 후의 기본 안압이 21 mmHg 이하인 경우를 정상안압녹내장으로 진단 하였으며, 22 mmHg 이상인 경우는 원발개방각녹내장으로 진단 하였다. 산동 상태에서 수정체 앞면이나 동공연에 거짓비늘물질 이 발견된 환자들은 거짓비늘녹내장으로 진단하였다.

모든 환자는 초음파수정체유화술 및 인공수정체후방삽입술 을 시행받았으며, 백내장수술 전에 전방천자부를 통해 방수를 약 0.1 mL 채취하였다. 검체는 채취 후 1시간 이내에 -80

℃

냉동 고에 보관하였다. 방수 검체에 존재하는 transforming growth factor (TGF)-

β

1, TGF-

β

2, TGF-

β

3는 Immunology multiplex

Table 2.

Comparison of aqueous cytokine concentrations (pg/mL) among normal tension glaucoma, primary angle-closure glaucoma, and pseudoexfoliative glaucoma

NTG

(n = 14) POAG

(n = 20) PXF glaucoma

(n = 10) Control

(n = 58)

p-value (Bonferroni correction) TGF-β1 43.01 ± 33.87 39.51 ± 16.13 95.05 ± 94.67 30.54 ± 22.80 0.007 (control = POAG

= NTG < PXF) TGF-β2 3,449.86 ± 1,510.67 3,586.25 ± 1,273.68 3,138.23 ± 1,019.31 2,801.46 ± 717.98 0.012 (control = NTG =

PXF < POAG) TGF-β3 3.52 ± 3.99 4.08 ± 4.77 39.82 ± 33.29 3.25 ± 7.08 < 0.001 (control =

POAG = NTG < PXF) CCL2/MCP-1 595.34 ± 198.17 700.09 ± 178.28 755.78 ± 188.45 689.10 ± 98.70 0.211 CCL3/MCP-1α 107.77 ± 97.92 42.62 ± 76.44 32.13 ± 63.80 60.84 ± 98.70 0.122

CCL4/MCP-1β 9.97 ± 37.29 15.31 ± 38.59 0.00 ± 0.00 27.65 ± 79.58 0.574

CXCL10/IP-10 57.69 ± 43.68 70.02 ± 89.82 62.49 ± 40.71 31.19 ± 17.20 0.003 (control = NTG = PXF < POAG) CXCL9/MIG 342.15 ± 216.55 244.27 ± 256.52 293.68 ± 302.56 295.26 ± 434.07 0.349

IFN-α 2.23 ± 0.96 2.35 ± 0.99 3.51 ± 2.48 2.92 ± 2.38 0.638

IFN-γ 5.00 ± 5.12 2.12 ± 4.18 1.53 ± 2.60 4.28 ± 16.74 0.092

IL-1β/IL-1F2 0.64 ± 2.39 0.00 ± 0.00 0.00 ± 0.00 0.89 ± 6.78 0.477

lL-1ra/IL-1F3 53.91 ± 48.69 36.30 ± 53.97 29.24 ± 66.88 41.03 ± 84.89 0.207

IL-10 3.94 ± 4.50 1.76 ± 3.18 1.53 ± 3.23 41.12 ± 298.58 0.242

IL-12/23 p40 98.40 ± 186.27 121.15 ± 116.23 154.57 ± 227.97 124.11 ± 212.09 0.665 IL-13 71.42 ± 129.91 103.39 ± 107.22 202.24 ± 203.79 129.50 ± 177.30 0.131

IL-2 2.73 ± 4.41 3.23 ± 4.22 4.94 ± 4.79 4.07 ± 7.15 0.411

IL-4 9.62 ± 12.03 4.16 ± 9.27 5.90 ± 12.87 9.26 ± 25.65 0.178

IL-5 0.00 ± 0.00 0.00 ± 0.00 0.00 ± 0.00 1.08 ± 6.34 0.675

IL-6 6.94 ± 6.57 17.56 ± 38.20 172.46 ± 520.76 22.36 ± 37.04 0.046 (control = POAG

= NTG < PXF)

IL-7 4.71 ± 2.32 4.87 ± 1.84 5.39 ± 1.82 4.37 ± 2.83 0.124

IL-8/CXCL8 11.86 ± 9.75 15.54 ± 9.64 20.89 ± 14.37 15.45 ± 22.06 0.199

TNF-α 2.25 ± 0.52 1.94 ± 1.06 2.01 ± 1.48 2.14 ± 1.66 0.883

NTG = normal tension glaucoma; POAG = primary open-angle glaucoma; PXF = pseudoexfoliation glaucoma; MCP = monocyte chemoattractant protein; IP = interferon gamma inducible protein; MIG = monokine induced by interferon gamma; TGF = transforming grow factor; IFN = interferon; IL = interleukin; TNF = tumor necrosis factor.

(4)

assay (multiplex map TGF

β

Magnetic bead 3 plex kit; Merck Millipore, Burlington, MA, USA)를 이용하였으며, CCL2/

monocyte chemoattractant protein (MCP)-1, CCL3/MCP-1

α

, CXCL10/interferon gamma inducible protein (IP)-10, CXCL9/

=0.296). 이외 성별, 우안의 비율, 당뇨, 고혈압, 심혈관질환, 안

Figure 1.

Correlation between the number of intraocular pres- sure lowering drops and transforming growth factor (TGF)- β1, TGF- β2, and CXCL10/interferon gamma inducible protein (IP)-10.

There were statistically significant correlations (p = 0.007, p <

0.001, and p = 0.002, respectively). IOP = intraocular pressure.

±

1.34개) 사 이에 유의한 차이를 보이지 않았으며, 안압하강점안제의 성분별 (베타차단제, 알파작용제, 탄산탈수효소억제제, 프로스타글란 딘 유사체) 개수도 녹내장군들 사이에 유의한 차이를 보이지 않 았다. 험프리자동시야검사의 mean deviation (MD, dB), pattern standard deviation (PSD, dB), visual field index (VFI, %)는 녹 내장군들 사이에 유의한 차이가 없었다(Table 1).

Table 3.

Clinical factors associated with aqueous cytokine concentrations (pg/mL) in glaucoma patients (n = 44)

Characteristic Univariate linear regression analysis (β [SE])

TGF-β1 TGF-β2 TGF-β3 CXCL10/IP-10 IL-6

Age (years) -0.558 (0.783) -28.575 (18.401) 0.170 (0.321) 1.022 (0.976) -5.813 (3.550) Sex (male) -0.265 (16.400) -704.082 (378.884) 3.246 (6.689) -22.386 (20.300) 75.247 (75.391) Right eye -9.869 (16.278) 130.937 (392.406) -2.970 (6.671) -2.737 (20.524) 80.730 (75.015) DM -18.222 (23.629) -464.423 (567.388) -2.357 (9.726) -26.867 (29.589) -35.447 (110.543) HTN -13.096 (17.784) 332.748 (427.087) -5.888 (7.264) -18.689 (22.288) -43.226 (82.981) CVA -23.197 (19.926) 80.097 (486.395) -12.575 (8.050) -27.130 (25.072) -45.389 (93.901) Axial length (mm) 9.292 (9.274) 212.998 (223.127) 0.767 (3.836) -16.331 (11.510) 21.035 (43.526) Central corneal thickness (μm) -0.138 (0.309) 5.895 (6.860) -0.106 (0.108) 0.919 (0.369) -0.108 (1.582) Keratometry (D) 9.447 (5.664) -0.372 (140.555) 4.121 (2.306) 17.523 (6.827) -3.074 (27.197) BCVA (decimal) -39.175 (28.430) 241.357 (697.560) -14.607 (11.673) -56.702 (35.431) -208.266 (131.314) IOP (mmHg) -0.264 (2.249) 13.588 (54.015) -0.413 (0.918) -0.519 (2.823) -15.437 (10.187) IOP lowering drops (n) 16.150 (5.641)^* 588.711 (117.102)^† 2.010 (2.503) 22.977 (6.883)^† 10.564 (28.636) Prostaglandin analogue 6.322 (17.200) 127.936 (413.567) -2.008 (7.039) 30.959 (21.097) -67.450 (79.449) Mean deviation (dB) -0.979 (1.089) -61.732 (24.650)^* 0.248 (0.448) -4.464 (1.197)^† -3.020 (5.093) Pattern standard deviation (dB) -0.957 (2.227) 98.825 (43.241) -0.841 (0.873) 3.481 (2.680) 4.67 (10.682) Visual field index (%) 0.000 (0.442) -25.612 (7.961)^† 0.155 (0.174) -1.431 (0.481)^* -0.368 (2.127) β = regression coefficient; SE = standard error; TGF = transforming grow factor; IP = interferon gamma inducible protein; IL = interleukin; DM = diabetes mellitus; HTN = hypertension; CVA = cardiovascular accident; D = diopter; BCVA = best corrected visual acuity; IOP = intraocular pressure.

*p < 0.05; ^†p < 0.005.

β

2와 CXCL10/IP-10의 농도가 높은 것과 유 의한 연관성을 보였는데, 수술 후 백내장으로 인한 전반적인 감도 저하가 해소된 상태의 MD는 녹내장 진행 정도를 잘 반영할 것으 로 예상되어 녹내장이 진행된 상태일수록 방수내 사이토카인이 높은 것으로 보인다.

비록 본 연구에서 정상안압녹내장에서만 유의한 농도의 변화 를 보이는 사이토카인은 확인하지 못하였지만, 이는 정상안압녹 내장 환자에서 진행하는 시신경손상이 안압상승으로 인한 요소 보다는 혈류역학적인 요소와 같은 다른 요소에 의한 영향을 더 받을 것으로 예상하는데 무게를 실어줄 수 있을 것으로 생각한 다. 즉, 정상인에 비해 유의하게 변화된 전방내 사이토카인의 존 재는 섬유주의 다양한 조직병리학적 변화를 야기하여 안압에도 영향을 미칠 것으로 예상할 수 있는데, 정상인에 비해 유의한 차 이가 없다는 것은 섬유주 변화나 안압 변화를 야기하지 않을 것 으로 예상된다. 그러나, 치료적인 측면에서 본 결과가 정상안압 녹내장 환자에서 안압하강치료의 효과를 부정하는 것은 아니며, 다른 요소에 의해 시신경이 손상될 수 있는 상황에서 높지는 않 더라도 안압에 의한 스트레스를 줄여주는 것이 간접적으로 다른 요소의 작용을 낮추는 데에 도움이 될 수 있기 때문이다.

결론적으로 본 연구에 포함된 환자의 수가 적은 것과 섬유주에 대한 조직학적 검사를 시행하지는 못하였기 때문에 제한적이기 는 하지만 정상안압녹내장 환자에서 정상인이나 다른 종류의 개 방각녹내장에 비해 방수 내 유의하게 변화를 보인 사이토카인은 확인되지 않았으며, 이는 정상안압녹내장 환자에서 섬유주의 방 수배출에 대한 저항은 정상인과 차이가 없을 가능성을 뒷받침하 는 데 도움이 될 것으로 보인다. 향후 더 많은 정상안압녹내장 환 자를 대상으로 안압하강점안제의 사용과 같이 교란변수로 작용 할 수 있는 임상요소들을 통제한 후속 연구가 필요할 것으로 보 인다.

Conflicts of Interest

The authors declare no conflicts of interest relevant to this article.

Acknowledgements

This research was supported by the National Research Foun- dation of Korea(2018R1C1B503613513).

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국문초록

정상안압녹내장 환자의 방수 내 다양한 사이토카인 농도 분석

목적: 정상안압녹내장 환자의 방수 내 다양한 사이토카인 농도를 분석하여 정상인 및 다른 개방각녹내장 환자와 유의한 차이가 있는 사이토카인을 탐색하고자 하였다.

대상과 방법: 정상안압녹내장 환자(14명)를 대상으로 하였으며, 정상인(58명), 원발개방각녹내장 환자(20명), 거짓비늘녹내장 환자(10명)를 대조군으로 포함하였다. 백내장수술 전 전방천자를 통해 방수를 채취하여 multiplex cytokine assay를 시행하였다.

정상안과 각 녹내장군들 사이에 사이토카인의 농도를 비교 분석하였다.

결과: Transforming growth factor (TGF)-β1, TGF-β3, interleukin-6는 정상인과 정상안압녹내장, 원발개방각녹내장 사이에는 유의한 차이가 없었으며, 거짓비늘녹내장에서만 유의하게 농도가 높은 것으로 나타났다(p=0.007, p<0.001, p=0.046). TGF-β2와 CXCL10/interferon gamma inducible protein-10는 정상인, 정상안압녹내장, 거짓비늘녹내장 사이에는 유의한 차이를 보이지 않았으며, 원발개방각녹내장에서만 유의하게 농도가 높은 것으로 나타났다(p=0.012, p=0.003). 정상인이나 다른 녹내장군들에 비해 정상안압녹내장 환자에서만 농도가 유의하게 높거나 낮은 사이토카인은 없었다.

결론: 정상안압녹내장 환자에서 정상인이나 다른 종류의 개방각녹내장에 비해 방수 내 유의한 변화를 보인 사이토카인은 확인되지 않았다.