The Differences of the Magnetic Resonance Spectroscopy Findings Between a Subacute Infarction and a Malignant Glioma with a Similar Mass-Like Enhancing Lesion

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뇌종양(brain tumor)은 보통 컴퓨터 단층촬영(computed tomography, CT)과 자기공명영상(magnetic resonance imaging, MRI)에서 발견되는 병변으로, CT에서의 비정상 음 영과 MRI에서의 비정상 신호, 종괴효과, 조영제 주입 후 이상 조영증강 종괴 등의 소견을 보인다. 그러나 이러한 영상소견, 특히 종괴양 조영증강 병변(mass-like/tumefactive enhancing lesion)은 뇌종양에만 국한되는 소견이 아니고 뇌혈관질환, 탈 수초화 질환, 염증성 혹은 감염성 질환에서도 보여 이에 대한 감별진단이 어려울 수가 있다. 따라서 종괴양 조영증강(mass- like enhancement)을 보이는 병변을 정확히 진단하고, 이에 대 한 적절한 치료방침을 정하려면 수술적 조직검사와 같은 침습 적인 방법까지 필요해진다. 특히 아급성 뇌경색증(subacute infarction)은 급성 뇌경색증과 달리 현성확산계수(apparent diffusion coefficient, ADC)의 가 정 상 화 효 과 (pseudonormalization effect) 때문에 확산강조 자기공명영상 (diffusion weighted imaging, DWI)에서 발견되기 어렵고, 혈 관뇌장벽(blood brain barrier, BBB)파괴에 의한 뇌실질의 다

양한 불규칙 양상의 조영증강을 보이는 경우가 많아 간혹 악 성 신경아교종(malignant glioma)과 같은 뇌종양과 영상 소견 만으로는 감별이 어려운 경우가 있다(1-3).

이러한 배경으로 뇌신경계 영상에서 유사한 양상으로 관찰 되는 종괴양 조영증강 병변들의 감별을 위해 비침습적인 방법 을 이용한 연구가 진행되었고, 그 중 뇌신경 대사물질을 이용 한 수소 자기공명분광법(proton magnetic resonance spectroscopy, ¹H MRS)이 임상에서 널리 이용되고 있다. ¹H MRS의 유용성에 대한 이전의 많은 연구에서 과호흡 증후군 (4), 급성(5-7) 혹은 만성(6-12) 뇌경색증, 탈수초화 질환 (13), 뇌종양(14-17), 간질(18-20), 후천성 면역 결핍증 (21), 다발성 경화증(22-24) 환자들에서 뇌신경 대사물질의 변화가 있음이 보고되었고, 뇌종양과 비종양성 질환의 감별에 서¹H MRS의 유용성이 밝혀져 널리 이용되고 있다(25-27).

또한, 몇몇 증례 보고와 소규모 연구에서 종괴양 조영증강 병 변으로 보이는 아급성 뇌경색증 환자에서 ¹H MRS상 대사물 질의 변화들이 보고 되었으나(28-31), 아직까지 종괴양 조영 증강 병변을 보이는 아급성 뇌경색증과 악성 신경아교종의 감 별을 위한 ¹H MRS를 이용한 연구 보고는 없었다. 따라서 본

동일한 종괴양 조영증강 병변으로 보이는 아급성 뇌경색증과 악 성 신경아교종: 두 질환의 Proton MR spectroscopy(MRS) 소견 차이점

¹

김 정 아・유 인 규・이 병 희

목 적: 종괴양 조영증강을 보이는 아급성 뇌경색증과 악성 신경아교종의 감별에 있어서 proton

MR spectroscopy(¹H MRS)의 유용성을 알아보고자 하였다.

대상과 방법: 신경학적 증상으로 촬영한 MRI상에서 종괴양 조영증강 병변을 보이는 환자 20명

(남: 여=11:9, 평균연령=56.1세)을 대상으로 하였다. 이 중 10명은 임상양상과 영상소견으로 아급성 뇌경색증으로 진단되었고, 10명은 수술 후 병리학적으로 악성 신경아교종으로 확진되 었다. 모든 환자의 종괴양 조영증강 병변에서 ¹H MRS를 시행하여, 두 군 사이의 결과를 비교 분석하였다.

결과: ¹H MRS 검사 결과 종괴양 조영증강 병변을 보이는 아급성 뇌경색증 환자 모두에서 Choline(Cho) 최고점 강도는 기준치보다 감소하였고, 악성 신경아교종에서는 전체 환자의 80%

에서 증가하였다(p < 0.05). Creatine(Cr) 최고점 강도는 두 군 모두에서 감소하였으나 아급 성 뇌경색증에서 유의하게 더 감소하였다(p < 0.05). Cho/Cr 비율은 두 군 모두에서 증가하 였으나 Cho/Cr 비율의 증가 정도가 악성 신경아교종에서 통계적으로 유의하게 높게 나타났다 (p < 0.05).

결론: 종괴양 조영증강 병변을 보이는 아급성 뇌경색증은 악성 신경아교종과 비교해 Cho 최고 점 강도의 감소와 낮은 정도의 Cho/Cr 비율 증가 소견을 보였다. 따라서¹H MRS는 종괴양 조 영증강을 보이는 아급성 뇌경색증과 악성 신경아교종을 감별하는데 유용한 검사로 생각한다.

1을지대학병원 의과대학 영상의학과교실

이 논문은 2007년 12월 3일 접수하여 2008년 3월 14일에 채택되었음.

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연구에서는 유사한 종괴양 조영증강 병변을 보이는 아급성 뇌 경색증과 악성 신경아교종의 감별에 있어서 ¹H MRS의 유용 성을 알아보고자 하였다.

대상과 방법

대상환자분석

2006년 1월부터 2007년 3월까지 신경학적 증상이 있어 내 원하여 촬영한 MRI에서 종괴양 조영증강 병변이 관찰되는 환 자 20명을 대상으로 하였다. 연구에 포함된 종괴양 조영증강 병변은 1) 경계가 불분명하고, 2) 심하지 않은 정도의 종괴 효 과와 병변 주위의 부종을 보이며, 3) 불균질한 조영증강 (heterogeneous enhancement)을 보여 MR영상소견상 아급성 뇌경색증과 악성 신경아교종의 구분이 어려운 병변들로 선정 되었다. 총 20명의 환자 중 남성은 11명, 여성은 9명이었고,

환자군의 연령 분포는 26-77세, 평균 연령은 56.1세였다. 이 중 10명의 환자(group A)는 임상양상과 신경학적 검사에서 아급성 뇌경색증이 의심되는 환자들로, 정맥 내 혈전용해제 투 여 및 대증적 치료 후 시행한 추적 MRI에서 병변의 크기가 감 소하고 임상증상의 호전을 보여 아급성 뇌경색증으로 진단되 었고, 다른 10명(group B)의 환자는 임상양상과 영상소견상 악성 신경아교종이 의심되어 수술 후 병리학적으로 악성 신경 아교종으로 확진되었다. 이중 15명은 초기 영상소견만으로 양 자간의 감별이 어려웠던 경우였다. 모든 환자에서 1.5T MRI/MR angiography, DWI (Magnetom Sonata & Symphony Quantum gradient, Siemens Medical systems, Germany)를 시행하였고, conventional MRI는 축상(axial), 관상(coronal) &

시상(saggital)면으로 T2 weighted sequences (repetition time(TR)/echo time(TE), 3500-4000/100-150)와 T1 weighted sequences(TR/TE, 500/10)를 6 mm 두께로 얻었

A B C

Fig. 2. Subacute infarction in a 56-year-old man presented with left side hemiparesis. Contrast-enhanced axial (A) and coronal (B) T1-weighted images demonstrates an ill-defined enhancing mass-like lesion in in the Rt. frontotemporal area. MR spectroscopy (C) shows decreased Cho peak intensity and slightly increased Cho/Cr ratio in the Rt. frontotemporal mass-like enhancing lesion.

A B C

Fig. 1. Subacute infarction in a 75-year-old woman presented with headache. Contrast-enhanced axial (A) and sagittal (B) T1- weighted images demonstrates an ill-defined enhancing mass-like lesion in in the Rt. parieto-occipital area. MR spectroscopy (C) shows decreased Cho peak intensity and slightly increased Cho/Cr ratio in the Rt. parieto-occipital mass-like enhancing lesion.

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다.

1H MRS

종괴양 조영증강 병변을 보인 모든 환자에서¹H MRS를 시 행하였다. 모든 ¹H MRS examinations은 1.5T MR unit에서 circular polarised head coil을 사용하여 intermediate TE sequence (1500/144) (TR/TE)로 이루어졌고, 관심복셀 (voxels of interest (VOI))을 정하고자 T2 weighted MR imaging을 분광법(spectroscopy)에 선행하여 시행하였다. VOI size는 모든 경우에서 1 cm³ 내외에서 병변의 크기에 따라 정 하였고, VOI 자기장(magnetic field)의 동질성(homogeneity) 는 selective PRESS sequence에 의해 최적화(optimization)하 였다.

MR spectra값은 N-acetylaspartate(NAA, 2.0 ppm), Choline(Cho, 3.2 ppm)와 Creatine/phosphocreatine (Cr, 3.0 ppm) 각각에 대한 기준(flat baseline) 으로부터의 최고높이 (peak heights)로 측정하였고, 수술자 편견(operator bias)을 막기 위해 각각의 스펙트럼 강도(spectral intensities)를 스펙 트럼상(spectral phase)와 baseline을 기준으로 교정하여 결과 평균값(resultant mean values)을 얻었다. 또한, Cr signal을 안정기준(stable internal reference)로 사용하여 모든 spectra 의 최고점 강도를 Cr 최고점 강도로 균등하게 나누어 각 최고 점 강도 간의 비율(Cho/Cr, NAA/Cr ratio)을 계산하였다. 이 결과를 Nouha 등(32)이 연구한 정상 건강인에서의 Cho, NAA, Cr 최고점 강도와 Cho/Cr, NAA/Cr 비율(Table 1)과 비교하 였다.

통계 분석

종괴양 조영증강 병변에 대한 아급성 뇌경색증 의심군과 악 성 신경아교종 의심군에서 시행한 ¹H MRS의 각 스펙트럼에 서의 최고점 강도들을 비교하는 데 Mann-Whitney U test를 이용하였고, p value는 0.05 이하를 통계학적 유의성이 있는 것으로 간주하였다.

연구 결과

연구에 포함된 총 20명의 환자를 성별, 연령, 임상 증상, 병 변의 위치와 영상의학적 진단을 기준으로 정리, 분석하였다. 영 상의학적 진단은 2명의 뇌신경 영상전문의에 의해 임상 증상 에 대한 정보 없이 MRI 영상소견만으로 결정하였는데, 그 중

1H MRS 시행 전에 아급성 뇌경색증이나 악성 신경아교종으 로 영상의학적 진단이 확신되는 경우는 5명이었고, 나머지 15 명의 경우는 MRI 소견만으로는 두 질환의 감별이 어려운 부 정그룹(equivocal group)으로 분류하였다.

아급성 뇌경색증군과 악성 신경아교종군에서 시행한 ¹H MRS의 결과를 Table 2에 정리하였다. 이 수치를 정상 대조 군의 값(Table 1)과 비교해보면, 아급성 뇌경색증군에서는 정 상 대조군에 비해 Cho, NAA, Cr 최고점 강도가 모든 환자에 서 감소하였다. 그러나 악성 신경아교종군에서는 정상 대조군 에 비해 Cho 최고점 강도가 전체 환자 10명 중 8명(80%)에 서 증가하였고, NAA와 Cr의 최고점 강도는 모든 환자에서 감 소하였다.

두 군의 대사물질들의 최고점 강도의 차이를 종합해보면,

A B C

Fig. 3. Malignant glioma. A 54-year-old woman presented with left side weakness. Contrast-enhanced axial (A) and coronal (B) T1- weighted images demonstrates an ill-defined enhancing mass-like lesion in in the Rt. parieto-occipital area. MR spectroscopy shows prominently increased Cho peak intensity and Cho/Cr ratio in the Rt. parieto-occipital mass-like enhancing lesion.

Table 1. ¹H Metabolite Peak Intensities and Intensity Ratio in Normal Adult*

Cho NAA Cr Cho/Cr NAA/Cr

1.58 ± 0.02 8.8 ± 0.18 3.1 ± 0.07 0.82 ± 0.02 1.41 ± 0.12

Values = mean ± standard deviation

* Nouha Salibi, Clinical MR Spectroscopy: First Principles. 1998:156-163

(4)

Cho 최고점 강도는 아급성 뇌경색증군에서는 정상 대조군에 비해 감소한 반면 악성 신경아교종군에서는 80% 환자에서 증 가하는 결과를 보여, Cho 최고점 강도의 증가 혹은 감소 여부 가 두 질환을 감별하는 데 있어 통계학적으로 유의한 의미가 있는 것으로 나타났다(p < 0.05). Cr 최고점 강도는 두 군에 서 모두 감소하였으며, 아급성 뇌경색증군에서 통계학적으로 유의하게 좀 더 높은 수치의 감소 정도를 보였다(p = 0.01).

NAA 최고점 강도는 두 군에서 모두 정상 대조군보다 감소하 였으나, 감소 정도는 두 군 간에 통계학적으로 유의한 차이를 보이지 않았다 (p > 0.05). Cho/Cr, NAA/Cr 비율에 대한 결 과는 정상 대조군에 비해 두 군 모두에서 Cho/Cr 비율은 증 가하였고 NAA/Cr 비율은 감소하는 소견을 보였으나, 악성 신 경아교종군의 Cho/Cr 비율의 증가 정도가 아급성 뇌경색증군 에 비해 통계학적으로 유의하게 높은 것으로 나타났다 (p = 0.02).

고 찰

Magnetic resonance spectroscopy(MRS)는 정상 혹은 질 병이 있는 인간의 뇌신경 대사물질의 최고점 강도를 비침습적 으로 측정할 수 있는 유용한 검사로 각광 받아왔다. 인간의 뇌 신경 대사물질인 N-acetylaspartate는 신경원에 주로 분포하 는 신경완전지표(neuronal integrity marker)로서 뇌신경 세포

손상을 가져오는 대부분의 뇌 질환에서 감소하고, 콜린 (Choline)은 세포막의 생성 및 파괴와 관련되는 물질로서 종 양 성장이나 세포막의 변화가 빈번한 모든 질환에서 증가하게 된다. 크레아틴(Creatine)은 세포의 에너지학 대사(energetic metabolism)에 관여하는 물질로서 뇌 질환에서는 큰 변화를 보이지 않는 안정기준(stable internal reference)으로서 NAA/Cr, Cho/Cr 등의 비율을 구할 때 기준치로 사용된다. 젖 산염(Lactate)은 정상 세포에서는 거의 보이지 않고 무산소당 분해(anaerobic glycolysis)때만 증가하는 물질로서, 무산소대 사(anaerobic metabolism)과 관계되는 괴사성 병변과 염증성 병변 등에서 증가하는 경향을 보인다. 그 밖의 뇌신경 대사물 질로는 알츠하이머병(Alzheimer disease)에서 증가하는 마이 오이노시톨(Myo-inositol)과 세포 괴사와 관련되는 지질(lipid) 와 숙신산염(succinate), 아미노산(aminoacids), 글리신 (glycine), 글루타민(glutamine), 이노시톨(inositol) 등이 있다 (25-27).

아급성 뇌경색증은 급성 뇌경색증과는 달리 현성확산계수 (ADC)의 가정상화로 인해 확산강조 자기공명영상(DWI)에서 도 고신호 강도를 보이지 않는 경향이 있고, 이 시기의 뇌경 색 병변은 종괴 효과 및 병변 주위 부종이 점차 감소하는 경 향을 보인다. 또한, 출혈성 변화(hemorrhagic transforation)로 인한 뇌실질의 불규칙 조영증강이 증가하여 악성 신경아교종 과 비슷한 양상의 MR 영상소견을 보인다. 물론 1) 병변의 분

Table 2.¹H MR Spectral Data from Group A (subacute infarction) and Group B (malignant glioma)

Subjects NAA^‡ Cho^† Cr^† NAA/Cr^‡ Cho/Cr^† Final Dx.

GroupA(n=10)

01 0.35 0.96 0.46 0.76 2.09 Subacute Infarction

Mean ± SD 0.33±0.03 0.79±0.09 0.44±0.13 0.88±0.52 2.05±0.07 Subacute Infarction Group B (n=10)

01 1.80 5.70 1.97 0.91 2.89 Oligodendroglioma

02 0.35 1.53 0.52 0.67 2.94 Glioblastoma

03 0.81 3.50 0.71 1.14 4.92 Astrocytoma

04 0.32 4.68 0.91 0.35 5.14 Glioblastoma

05 0.62 4.21 0.98 0.63 4.29 Oligodendroglioma

06 0.32 1.73 0.48 0.66 3.60 Glioblastoma

07 0.41 2.01 0.97 0.42 2.07 Astrocytoma

08 0.32 2.04 0.25 1.28 8.16 Glioblastoma

09 0.38 1.16 0.35 1.08 3.31 Glioblastoma

10 0.51 6.01 1.41 0.36 4.26 Astrocytoma

Mean ± SD 0.72±0.19 3.18±0.52 0.94±0.17 0.79±0.10 3.90±0.55

p-value 0.074 0.000 0.012 0.325 0.020

SD ; standard deviation

†Significantly upper in group B than group A (p < 0.05, Mann-Whitney U test)

‡Not significantly different between Group A and B (p > 0.05, Mann-Whitney U test)

(5)

포가 공급 동맥 혹은 세동맥의 영역에 제한되어 있고, 2) gyral pattern의 조영증강을 동반하며, 3) 악성 신경아교종에 비해 종괴 효과가 미약하고, 4) 추적 영상검사상 병변이 감소하는 특징이 있어 영상 진단이 전혀 불가능한 것은 아니다(1, 28).

하지만, 악성 신경아교종과 같은 뇌종양 의심 병변에서도 스 테로이드 치료와 같은 대증적 치료 후 시행한 추적 영상검사 상에서 조영증강 병변의 변화가 관찰될 수가 있다. 따라서 유 사한 양상의 병변이 관찰되는 환자들에서 좀 더 빨리 정확한 진단을 내리고, 적절한 치료 계획을 수립하고자 비침습적인 방 법의 하나인 ¹H MRS의 유용성이 기대되었던 것이다.

이론적으로 뇌경색 초기에는 신경 수초의 파괴로 말미암은 물질의 축적으로 ¹H MRS 에서 일시적으로 콜린(choline) 최 고점 강도의 증가세를 보일 수 있지만, 병변이 진행될수록 세 포의 괴사성 변화와 병변에서의 신경세포수의 감소로 콜린 (choline) 최고점 강도는 감소하게 된다(26, 29). 젖산염 (lactate) 최고점 강도는 뇌허혈 후 수 분 내에 감지되어 지속 적인 증가를 보이며, N-acetylaspartate 최고점 강도는 감소 경향을 보이는데 다른 대사 물질에 비해 큰 감소 정도를 보인 다. 크레아틴(creatine) 최고점 강도는 다양한 변화를 보이나 큰 변화 폭을 보이지 않는다(1, 26, 30, 31). 이에 반해 신경 아교종과 같은 악성 뇌종양에서는 뇌신경 파괴를 가져와 N- acetylaspartate 최고점 강도는 감소하고, 종양의 성장과 세포 막 변성이 반복되어 콜린(choline) 최고점 강도는 증가하게 된 다(33, 34). 따라서 유사한 양상의 종괴양 조영증강을 보이는 병변에서 콜린(choline) 최고점 강도의 차이가 진단 시 감별 요소로 작용할 수 있으리라 예측된다. 이러한 예측은 이번 연 구에서도 같은 결과를 보였다. 신경학적 증상으로 내원한 환 자에서 영상소견상 감별이 어려운 종괴양 조영증강 병변에 대 해¹H MRS를 시행한 결과, 아급성 뇌경색증군에서는 정상군 (choline peak intensity = 1.58, Cho/Cr ratio = 0.82 )과 비 교하여 콜린(choline) 최고점 강도의 감소와 Cho/Cr 비율의 증 가세를 보였고, 이에 비해 악성 신경아교종군에서는 총 10명 의 환자 중 8명의 환자(80%)에서 콜린(choline) 최고점 강도 의 증가세를 보였다. 악성 신경아교종 환자 중 두 명(Group B, 환자 2, 9)에서 콜린(choline) 최고점 강도가 정상치보다 약간 낮은 수치를 보였는데, 이는 높은 수치를 보이는 환자의 병변 에 비해 세포괴사와 낭성 변성을 많이 포함한 병변으로 확인 되었다. 따라서 콜린(choline) 최고점 강도의 감소 혹은 증가 여부가 두 군 사이의 통계학적으로 유의한 감별 인자로 나타 났다(p < 0.05). 또한 Cho/Cr 비율은 두 군 모두에서 증가한 결과를 보였으나, 악성 신경아교종군의 Cho/Cr 비율의 증가 정 도가 아급성 뇌경색증군에 비해 통계학적으로 유의하게 높은 것으로 나타났고(p = 0.02), 콜린(choline) 최고점 강도의 감 소세를 보인 악성 신경아교종 환자 두 명에서도 Cho/Cr 비율 이 Kimura(2001)의 연구(25)에서 밝힌 종양과 비종양성 병 변을 구분하는 Cho/Cr index(Cho/Cr = 2.48) 이상을 보여 악 성 신경아교종의 경우로 진단될 수 있었다.

결론적으로 종괴양 조영증강을 보이는 병변에서 영상소견만 으로 아급성 뇌경색증과 악성 신경아교종의 감별이 어려운 경

우, ¹H MRS를 시행하여 콜린(choline) 최고점 강도의 감소가 관찰되면 아급성 뇌경색증의 가능성이 크고, 콜린(choline) 최 고점 강도의 증가와 Cho/Cr index(Cho/Cr = 2.48) 이상의 Cho/Cr 비율의 증가세를 보이면 악성 신경아교종의 가능성이 큰 것으로 생각할 수 있다. 따라서 유사한 양상의 종괴양 조 영증강 병변으로 관찰되는 아급성 뇌경색증과 악성 신경아교 종의 감별에 있어¹H MRS 시행은 불필요한 침습적 검사를 피 하고 좀 더 빠르고 정확한 진단 및 치료를 하는데 도움이 되 는 검사 방법이라 생각된다.

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The Differences of the Magnetic Resonance Spectroscopy Findings Between a Subacute Infarction and a Malignant Glioma with a

Similar Mass-Like Enhancing Lesion

¹

Jeong Ah Kim, M.D., In Kyu Yu, M.D., Byung-Hee Lee, M.D.

1Department of Radiology, Eulji University Hospital, Eulji University College of Medicine

Purpose: We evaluated the usefulness of magnetic resonance spectroscopy (MRS) method to differentiate the mass-like enhancing subacute infarction from malignant gliomas.

Materials and Methods: Twenty patients (M:F =11:9, mean age: 56.1 yrs) with mass-like enhancing lesions (via an MRI) were studied. Ten of the twenty patients suffered a subacute infarction, whereas the other ten had malignant gliomas. The subacute infarctions were confirmed clinically by a follow-up MRI, while malignant gliomas were confirmed via surgical biopsies. We checked the metabolite peak intensity (Choline [Cho], Creatine [Cr], N-acetyl-aspartate [NAA]) and the metabolite ratios (Cho/Cr, NAA/Cr) of ¹H MRS data, obtained on mass-like enhancing lesion in subacute infarction and malignant glioma.

Results: Of the ¹H MRS confirmed, the subacute infarctions (10 cases), three metabolites were identified at peak intensity (NAA, Cho and Cr peak intensity), which decreased below the normal value, while eight of ten patients (80%) of the malignant gliomas, showed a noticeable increase in Cho peak intensity, with decreased NAA and Cr peak intensity. The Cho peak intensity was statistically different between the two groups (p <

0.05). The two groups revealed that all increased Cho/Cr ratio; however, the malignant glioma group showed an increase in Cho/Cr ratio over the subacute infarction group (p < 0.05).

Conclusion: The MRS findings revealed that the decreased Cho level, as well as the slightly increased Cho/Cr ratio on the mass-like enhancing lesion, suggests a subacute infarction rather than a malignant glioma.

Index words :Tumefactive enhancing lesion = Mass-like enhancing lesion Magnetic resonance, (MR) spectroscopy

Cerebral infarction Glioma

Brain