접수일: 2018년 8월 3일, 게재승인일: 2018년 9월 14일
책임저자: 박윤희, 경상남도 창원시 마산회원구 팔용로 158
51353, 삼성창원병원 재활의학과
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편측성 요추 신경근병증 환자에서 관찰되는 다열근 신호강도 변화
성균관대학교 의과대학 삼성창원병원 재활의학교실
조은솔ㆍ박윤희ㆍ박영숙ㆍ장현정
Measurements of Multifidus Signal Intensity in Magnetic Resonance Imaging of the Patients with Unilateral Lumbar Radiculopathy
Eun Sol Cho, M.D., Yun Hee Park, M.D., Young Sook Park, M.D. and Hyun Jung Chang, M.D.
Department of Physical Medicine and Rehabilitation, Samsung Changwon Hospital, Sungkyunkwan University School of Medicine, Changwon, Korea
Objective: To quantitatively evaluate the side- and level-specific change of the multifidus muscle in unilateral radicular pain
caused by lumbar disc herniation using magnetic resonance imaging (MRI). Method: Sixty-nine patients with L4-5 disc herniation who underwent electrodiagnostic study and spine MRI were enrolled and divided into the radiculopathy group (n=30) and the control group (n=39) according to the presence of L5 radiculopathy. The radiculopathy group was subdivided into the paraspinalis group (n=12) and the limb group (n=18) according to whether or not paraspinalis muscle was denervated. The cross-sectional area (CSA) and signal intensity (SI) of the multifidus muscle were measured bilaterally at L4-5 and L5-S1 middle intervertebral levels on axial T2-weighted MRI. Results: There was no significant difference in the CSA of the multifidus muscle between the radiculopathy group and the control group. In the radiculopathy group, multifidus SI was greater than the control group on the affected side and below the level of herniation (p=0.015). In the subgroup comparison, affected side L5-S1 multifidus SI was significantly different between the paraspinalis group and the control group (p=0.001), but not between the limb group and the control group (p＞0.05). Conclusion: Our findings suggest that quantitative measurement of multifidus SI may be indicative of the location of nerve root compromise through side- and level- specific changes. (Clinical
Pain 2018;17:91-97)Key Words: Paraspinal muscles, Magnetic resonance imaging, Radiculopathy, Electromyography
서 론
요천추 신경근 통증(radicular pain)은 배측 신경근 혹은 신경절(dorsal nerve root or ganglion)에 기계적, 비기계적 자극이 가해져 발생하는 요통을 뜻하며, 하지로 방사되는 양상을 보이고, 9.9∼25%의 연간 유병률을 보인다.1 신경 근병증에 의한 방사통, 추간판성 통증, 후관절증 등 신경근 통증의 원인을 감별하기 위해 근력, 감각 등의 신경학적 진 찰과 하지직거상검사 등의 근골격계 진찰을 시행하지만, 피부절(dermatome)에 따른 통증분포는 병변의 위치와 일 치하지 않는 경우가 흔하고, 하지직거상검사는 민감도 및 특이도에 이견이 있다.2 척추 자기공명영상검사는 특히 추 간판 탈출의 확인이 용이하고, 뛰어난 연부조직 영상을 통
해 종양 및 감염 등을 배제할 수 있는 장점이 있어 신경근 통증 환자의 진단에 흔히 사용되고 있지만, 추간판 탈출의 위양성률이 높은 한계를 가진다.3 전기진단검사는 신경근 병증을 진단하는 확립된 방법이지만, 침습적이고, 환자의 협조를 요하며, 검사자의 판단이 개입할 여지가 있고, 바늘 전극의 정확한 삽입 위치를 확인할 수 없다. 또한 축삭 손 상을 동반하지 않은 탈수초 병변, 측부 발아(collateral sprouting) 등에서 위음성을 보일 수 있다.4
척추주위근 중 다열근(multifidus muscle)은 배측 일차 가지(dorsal primary ramus) 중 내측 가지의 단일 분절 지배 를 받기 때문에, 이전의 연구들은 다열근의 단면적(cross- sectional area, CSA)을 측정하여 다열근의 위축이 특정 신 경근 병변의 위치와 상관관계를 보이는지 확인하고자 하였 다. 일부 연구에서 환측의 다열근 단면적은 건측에 비해 감 소하였으나 분절-특이(level-specific) 변화에 대한 근거는 충분하지 않았고, 일부 연구에서는 환측과 건측 사이에 유 의한 단면적 차이가 관찰되지 않아 다열근 단면적이 병변 국소화(localization)에 유의미한 지표인가에 대해서는 논란
Fig. 1. A flowchart of subjects.
의 여지가 있다.5-8 Battie 등9은 자기공명영상을 이용해 제 4-5 요추간 및 제5 요추-제1 천추간 추간판 탈출 환자에서 건측과 환측의 다열근 단면적을 측정하였고, 단순 단면적 은 오히려 환측에서 더 컸지만, 단순 단면적에 대한 기능적 단면적의 비율은 환측이 유의하게 낮음을 보고하였다. 또 한 이 연구에서 다열근의 T2-강조 영상 신호강도(signal in- tensity, SI)는 환측에서 유의하게 증가하여, 신경근 통증 환 자의 다열근 분석에서 단순 단면적보다 근육의 구성요소 (composition)를 반영할 수 있는 기능적 단면적 또는 신호 강도를 측정하는 것이 더 유용할 수 있음을 보고하였다. 하 지만 대상 환자들에서 침근전도검사를 시행하지 않았기 때 문에 이러한 다열근의 변화가 불용성 변성 또는 탈신경 후 변화 중 어디에서 기인하는지 명확히 구분할 수 없었다.
이에 본 저자들은 신경근 통증 환자에서 다열근의 자기 공명영상 신호강도 변화는 탈신경 여부에 따라 병변-특이 성(side- and level-specificity)을 가질 것이라는 가설 하에, 침근전도검사로 확진 된 제5 요추 신경근병증 환자의 자기 공명영상에서 다열근의 단면적과 신호강도를 측정하였고 이를 대조군과 비교하여, 신경근 통증의 진단에 있어 정량 적 자기공명영상 분석이 부가적 가치를 지니는지 확인하고 자 하였다.
연구대상 및 방법
1. 연구대상
본 연구는 2012년 1월부터 2018년 3월까지 본원 재활의 학과에서 전기진단검사를 시행한 환자를 대상으로 한 후향
적 의무기록 및 영상 분석 연구이며, 본원 기관연구윤리심 의위원회의 심의를 득하였다.
임상적으로 편측성 신경근 통증을 호소하고, 척추 자기 공명영상 검사에서 제4-5 요추간 추간판 탈출증이 확인된 18세 이상의 성인 환자 중 침근전도검사에서 편측성 제5 요추 단일 신경근병증이 확인된 환자를 신경근병증군, 신 경근병증이 확인되지 않은 환자를 대조군으로 설정하였다.
신경근병증의 전기진단학적 기준은 침근전도검사 상 같은 근절(myotome) 지배하의 서로 다른 말초 신경의 지배를 받 는 하지 근육들에서 휴식기의 비정상 자발 전위가 관찰되 는 것으로 정의하였다.10 또한 신경근병증군 환자 중 척추 주위근의 휴식기 비정상 자발 전위가 관찰된 환자는 척추 탈신경군, 관찰되지 않은 환자는 하지탈신경군으로 하위 구분하였다. 대상 환자의 배제 기준은 다음과 같다: (1) 외 부 기관에서 자기공명영상검사를 시행했거나 영상의 범위 가 부적절한 환자, (2) 침근전도검사에서 양측 또는 다발 신경근병증 소견을 보인 환자, (3) 척추주위근에 대한 침근 전도검사를 시행하지 않은 환자, (4) 국소 또는 다발성 말초 신경병증, 척수병증, 이전의 척추 및 주변부 수술 또는 수상 등 척추주위근과 하지 근육의 침근전도검사, 자기공명영상 에 영향을 줄 수 있는 병력을 가진 환자(Fig. 1).
2. 연구방법
의무기록을 통해 대상 환자의 나이, 성별, 체질량 지수, 증상의 좌우 위치, 증상 발생 기간, 시각 통증 척도(visual analogue scale) 점수, 운동 및 감각이상 유무를 수집하였 다. 대상 환자의 척추 자기공명영상 중 제4-5 요추간, 제5
Fig. 2. An example of cross-sectional area and signal intensity measurements of the multifidus muscles in a patient with unilateral L5 radiculopathy. Based on T2-weighted sagittal view (A), corresponding axial image was selected at the middle of lower L4 vertebral margin and upper L5 vertebral margin (L5 middle intervertebral [MIV] level). In the selected axial image (B), the multifidus muscle was enclosed by a white line. Total number of pixels in the region was summated to represent the cross-sectional area. Gray-scale values of the selected pixels were measured and their distribution was displayed as histogram. The mean gray-scale value was calcu- lated to represent the signal intensity.
요추-제1 천추간 추간판 중간 높이(middle inter-vertebral level)의 T2-강조 축면 영상을 각각 획득하여, 환자의 정보 에 대해 눈가림된 1명의 독립된 평가자가 분석하였다.
Adobe Photoshop CS5 (Adobe systems INC., California, USA) 프로그램의 다각형 올가미 도구(Magnetic Lasso Tool)를 이용해 다열근의 근막 경계를 따라 관심영역 (region of interest)을 선택하였고, 관심영역 내 화소(pixel) 수를 다열근의 단면적으로 정의하였다. 또한 관심영역 내 의 각 화소들의 회색조(gray scale) 값(0 = 흑색, 255 = 백 색)을 측정하였고, 표준 막대그래프(histogram) 기능으로 산출된 화소들의 평균 회색조 값을 다열근의 신호강도로 정의하였다(Fig. 2). 다열근의 단면적과 신호강도는 건측과 환측 모두에서 측정하였고, 연령, 성별, 체형 등의 영향을 보완하기 위해 건측에 대한 환측의 단면적 및 신호강도 비 율을 산출하여 각각 상대 단면적(relative CSA)과 상대 신 호강도(relative SI)로 정의하였다.
3. 통계
모든 통계는 SPSS 21.0 프로그램을 사용하였고, p가 0.05 미만인 경우 통계적 유의성이 있는 것으로 정의하였 다. 성별, 증상의 좌우 위치, 운동 및 감각이상 유무는 Chi-square test를 이용하여 신경근병증군과 대조군을 비교 하였고, 나이, 체질량지수, 증상 발생 기간, 시각 통증 척도 점수, 건측과 환측의 다열근 단면적 및 신호강도, 상대 단면 적과 상대 신호강도는 정규성 검정 후 Mann Whitney U-test를 이용하여 신경근병증군과 대조군을 비교하였다.
또한 건측과 환측의 다열근 신호강도, 상대 신호강도는 Kruskal Wallis test를 이용하여 척추탈신경군, 하지탈신경 군, 대조군을 비교하였고, 각 그룹간의 차이는 Mann Whitney U-test와 Bonferroni 교정을 시행하였다.
결 과
의무기록 및 영상 분석을 통해 총 69명(남자 26명, 여자 43명, 평균 나이 45.0 ± 14.9)의 환자를 연구 대상으로 선정 하였고, 이 중 신경근병증군은 30명, 대조군은 39명이었다.
두 군의 일반적 특성은 신경근병증군의 운동이상 빈도가 대조군에 비해 유의하게 높은 것(p=0.009)을 제외하고 유 의한 차이를 보이지 않았다. 척추 자기공명영상을 이용한 단면적 측정에서 신경근병증군의 제4-5 요추, 제5 요추-제1 천추 분절의 다열근 단면적은 건측과 환측 모두 대조군에 비해 작았지만 통계적으로 유의하지는 않았고, 상대 단면 적 역시 두 군 사이에 유의차이를 보이지 않았다. 그러나, 신호강도 측정에서 신경근병증군은 제5 요추-제1 천추 분 절에서 대조군에 비해 환측 다열근 신호강도가 유의하게 증가해 있었고(p=0.015), 동일한 분절에서 유의하게 높은 다열근 상대 신호강도를 보였다(p=0.009, Table 1).
척추주위근의 탈신경 여부에 따라 하위 구분한 척추탈신 경군, 하지탈신경군, 대조군 간의 신호강도 비교에서 제5 요추-제1 천추 분절의 환측 다열근 신호강도(p=0.01)와 다 열근 상대 신호강도(p=0.002) 가 통계적 유의성을 보였다.
사후 분석(post hoc analysis)에서 척추탈신경군의 제5 요추-
Table 1. Comparisons of General Characteristics, Cross-sectional Areas and Signal Intensities between Radiculopathy Group and Control Group
Radiculopathy Group (n=30) Control Group (n=39) p
Characteristics
Age (years) 49 (37, 62) 45 (35, 55) 0.255
Male 11 (37) 15 (38) 0.879
BMI (kg/m2) 22.35 (20.45, 25.37) 23.12 (20.45, 26.02) 0.693
Left side 17 (57) 25 (64) 0.53
Duration (months) 2.5 (1, 6) 3.5 (1, 10) 0.208
VAS 4.5 (3, 7) 4 (3, 5) 0.246
Motor involvement 17 (57) 10 (27) 0.009*
Sensory involvement 14 (47) 16 (41) 0.639
CSA
Affected L4-5 (pixels) 89576 (66642, 108791) 96596 (80677, 106777) 0.157
Unaffected L4-5 (pixels) 92864 (66784.25, 108927) 97679 (82833, 109984) 0.39
Relative L4-5 0.98 (0.94, 1.01) 0.98 (0.96, 1.02) 0.54
Affected L5-S1 (pixels) 90961 (72062, 120710) 107129 (93457, 122972) 0.113 Unaffected L5-S1 (pixels) 95658 (79145, 116896) 112233 (95914, 127694) 0.066
Relative L5-S1 0.98 (0.94, 1.07) 0.98 (0.93, 1.02) 0.467
SI
Affected L4-5 (gray scale) 50.52 (36.13, 67.23) 43.64 (34.51, 52.84) 0.116 Unaffected L4-5 (gray scale) 52.96 (36.45, 60.44) 41.15 (33.85, 53.47) 0.133
Relative L4-5 1.03 (0.92, 1.15) 1.01 (0.9, 1.07) 0.513
Affected L5-S1 (gray scale) 64.78 (40.64, 84.63) 43.46 (36.03, 59.18) 0.015*
Unaffected L5-S1 (gray scale) 57.71 (34.47, 74.02) 44.63 (35.35, 57.34) 0.15
Relative L5-S1 1.09 (1.01, 1.20) 0.96 (0.86, 1.1) 0.009*
Values are presented as median (interquartile range), except for male, left side, motor involvement and sensory involvement (number (%)).
BMI: body mass index, VAS: visual analogue scale, CSA: cross-sectional area, SI: signal intensity.
*p＜0.05, Chi-square test or Mann Whitney U-test.
제1 천추 분절의 환측 다열근 신호강도는 대조군에 비해 유의하게 증가해 있었고(p=0.001), 동일한 분절의 다열근 상대 신호강도가 하지탈신경군(p=0.013)과 대조군(p=0.001) 에 비해 유의하게 높았다(Table 2).
고 찰
제4-5 요추간 추간판 탈출이 있는 신경근 통증 환자의 척추 자기공명영상을 정량적으로 분석하고 비교한 이번 연 구에서, 전기진단검사 상 탈신경이 확인된 신경근병증군과 탈신경이 없는 대조군의 다열근 신호강도는 환측의 추간판 병변 아래 분절에서 유의한 차이를 보여 자기공명영상 신 호강도의 병변-특이 변화를 확인할 수 있었다. 또한 척추주 위근의 탈신경 유무에 따라 신경근병증군을 척추탈신경군 과 하지탈신경군으로 하위 구분하여 대조군과 비교했을 때, 척추탈신경군은 대조군에 비해 환측 제5 요추-제1 천추 분절의 다열근 신호강도가 유의하게 증가해 있었지만, 하
지탈신경군의 신호강도는 대조군과 유의한 차이를 보이지 않아, 척추주위근의 탈신경이 자기공명영상 신호강도의 증 가와 관련되어 있음을 확인할 수 있었다.
요추부 다열근은 제1-5 요추 극돌기(spinous process)에 서 기시하는 5개의 분리된 근육 얼기(fasciculus)로 구성되 어 있다.11,12 각각의 다열근 얼기는 제1-5 요추신경 배측 가 지의 선택적 단일 신경 지배를 받기 때문에 침근전도검사 에서 신경근병증의 병변을 국소화함에 있어 중요한 역할을 한다.4 이러한 다열근의 선택적 신경지배는 요통, 척추협착, 추간판 탈출 및 신경근병증 환자들의 척추 자기공명영상을 이용한 다열근 연구의 근거가 되었다.5-9,13-16 Hyun 등7은 편 측 신경근병증 환자에서 환측 다열근 단면적이 건측에 비 해 유의하게 감소하였음을 보고하였다. 그러나 Kang 등8의 연구에서 편측 신경근병증 환자의 환측 다열근 단면적은 건측과 유의한 차이를 보이지 않았고, Farshad 등6은 편측 단일 신경근병증 환자의 다열근 비대칭성이 신경근 압박의 정도 또는 유병기간과 상관관계를 가지지 않음을 보고하였
Table 2. Comparison of Signal Intensities among Three Subgroups
Radiculopathy Group Control Group
(n = 39) p
Paraspinalis Group (n = 12) Limb Group (n = 18)
Affected L4-5 (gray scale) 55.24 (45.41, 70.5) 43.41 (30.3, 61.6) 43.64 (34.51, 52.84) 0.072 Unaffected L4-5 (gray scale) 55.18 (51.46, 56.33) 42.93 (33.84, 63.44) 41.15 (33.85, 53.47) 0.18
Relative L4-5 1.06 (1.02, 1.24) 0.99 (0.9, 1.12) 1.01 (0.9, 1.07) 0.335
Affected L5-S1 (gray scale) 68.36 (64.78, 84.63) 49.5 (28.93, 82.83) 43.46 (36.03, 59.18) 0.01*,†
Unaffected L5-S1 (gray scale) 59.74 (52.52, 74.02) 57.24 (32.31, 74.95) 44.63 (35.35, 57.34) 0.237
Relative L5-S1 1.18 (1.09, 1.23) 1.04 (0.88, 1.14) 0.96 (0.86, 1.1) 0.002*,†,‡
Values are presented as median (interquartile range).
*p＜0.05, Kruskal Wallis test.
†Significant difference between Paraspinalisgroup and Control Group, Mann Whitney U-test and Bonferroni Correction.
‡Significant difference between Paraspinalis group and Limb Group, Mann Whitney U-test and Bonferroni Correction.
다. 이번 연구에서도 신경근병증군의 다열근 단면적과 상 대 단면적은 대조군과의 비교에서 통계적으로 유의한 차이 를 보이지 않아 병변-특이 변화를 확인할 수 없었다. 탈신 경 후 수 주 이내에 근육의 위축이 발생하지만 이와 동시에 과도한 지방 침윤, 세포 외 액 증가로 인한 근육의 가성비 대(pseudohypertrophy)가 발생할 수 있기 때문에 단면적 연 구 결과는 신경근 병변을 직접적으로 반영하는데 한계가 있었을 것으로 생각한다.17
골격근의 탈신경은 조직학적 변성으로 인해 자기공명영 상 신호강도에도 변화를 초래한다.18 액체에 민감한 펄스영 상(fluid sensitive sequence)인 T2-강조 또는 short tau in- version recovery (STIR) 영상에서 탈신경 후 급성기에는 근육 내 혈액공급 및 세포 외 액의 증가로 인해, 아급성기 이후에는 지방 침윤으로 인해 근육 신호강도가 증가한다.
그러나 T1-강조 영상에서 근육 신호강도는 증가한 세포 외 액과 지방 침윤 사이의 상쇄 효과(counterbalancing effect) 로 인해 아급성기까지는 변동성을 가지고, 지방 침윤 효과 가 저명해지는 만성기에 두드러진 증가를 보인다.17 이전의 몇몇 연구는 요통, 추간판 탈출, 신경근병증 환자의 척추 자기공명영상에서 다열근의 지방 침윤 또는 신호강도 증가 를 보고하였지만, 연구에 따라 주관적/반정량적 신호강도 평가, 전기진단검사의 부재 등을 제한점으로 제시하였
다.9,19,20 이에 본 저자들은 정량적 T2-강조 영상 신호강도
분석으로 평가자의 주관적 판단 및 아급성기까지의 신호강 도 상쇄효과를 배제하였고, 전기진단검사를 통해 편측 단 일 신경근병증 환자를 연구대상으로 선정하여 환측 및 추 간판 병변 아래 분절에서 다열근 신호강도의 병변-특이 증 가를 확인하였다.
이전의 몇몇 연구는 다열근의 단순 단면적, 기능적 단면 적 또는 신호강도가 추간판 또는 신경근 병변이 있는 분절
보다 병변 아래 분절에서 유의하게 변화함을 보고하였
다.5,8,9 이번 연구 역시 다열근 신호강도의 분절-특이 변화
를 관찰하고자 신경근 병변이 있는 분절과 병변 아래 분절 에서 신호강도를 측정하였고, 병변 아래 분절의 환측 다열 근 신호강도가 유의하게 증가하였음을 확인하였다. 요추 신경근의 배측 내측 가지는 횡돌기의 윗면을 지나 배측, 미 측으로 진행하여 한 분절 아래에서 다열근에 도달하고, 축 면 영상에 포함된 다열근 중 한 분절 위의 요추 극돌기에서 기시한 근육 얼기의 비중이 높기 때문에 신경근 병변에 의 한 다열근의 변화는 병변 아래의 척추 분절에서 관찰되었 을 것으로 생각한다.11,12,21,22
요추 신경근 내측 가지 절단, 요추간판 파열, 모의(sham) 수술의 3가지 모델을 이용한 이전의 동물연구는 탈신경 모 델에서 환측 다열근의 건측 대비 유의한 조직학적 변성을 보고하였다.23 또한 말초신경병증 및 신경근병증 환자에서 침근전도검사로 탈신경이 확인된 근육의 STIR 영상을 분 석한 연구에서, 탈신경의 정도가 심할수록 해당 근육의 신 호강도는 더 큰 증가를 보였다.24 이번 연구를 통해 다열근 신호강도 증가에 기여하는 탈신경과 불용성 변성의 영향을 독립적으로 구분할 수는 없지만, 척추탈신경군과 대조군의 유의한 신호강도 차이는 다열근의 탈신경에 따른 조직학적 변성이 자기공명영상에 반영된 결과로 생각한다.
이번 연구는 몇 가지 제한점을 가지고 있다. 첫째, 자기 공명영상 신호강도는, 특히 T1-강조 영상에서, 탈신경 후 경과 기간에 따라 변화 양상이 달라질 수 있기 때문에 증상 발생 기간에 대한 고려가 필요하다. 이번 연구는 신호강도 분석에 T2-강조 영상을 이용하였고, 신경근병증군과 대조 군의 증상 발생 기간이 유의한 차이를 보이지는 않았지만, 후속 연구는 전향적 설계를 통해 대상 환자의 증상 발생 기간을 통제하거나, 가능할 경우 반복 측정을 통해 시간 경
과에 따른 변화 양상을 관찰할 필요가 있을 것으로 생각한 다. 또한, 증상 발생 기간이 통제된다면, T1-강조, T2-강조, STIR 등 다양한 영상 분석을 통해 자기공영영상 신호강도 의 진단적 가치를 입증하는 것이 가능할 것으로 생각한다.
둘째, 이번 연구는 신호강도 변화의 병변-특이성을 확인하 려는 목적으로 편측 제5 요추 단일 신경근병증 환자만을 신경근병증군으로 선정하였으나, 다른 분절의 신경근병증, 양측 신경근 통증 등 다양한 적응증에 대한 후속 연구가 필요할 것으로 생각한다. 또한 분절-특이 신호강도 변화를 관찰함에 있어, 병변으로부터 두 분절 또는 그 이하의 다열 근에 대한 분석도 필요할 것이며, 이를 위해 상부 요추 신 경근병증 환자를 대상으로 하는 후속 연구가 필요할 것으 로 생각한다.
결 론
본 연구에서 급성 탈신경을 동반한 제4-5 요추간 추간판 탈출 환자의 다열근 T2-강조 영상 신호강도는 추간판 탈출 병변의 아래 척추 분절에서 탈신경과 관련된 병변-특이 증 가를 보여, 신경근 통증 환자에서 척추 자기공명영상의 정 량적 분석은 탈신경 병변의 진단에 도움이 될 것으로 생각 한다.
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