폐암은 우리나라뿐 아니라 서구에서 발생 빈도가 증가하고 있으며, 사망률이 높은 종양 중 하나이다(1). 폐암은 크게 소 세포 폐암과 비소세포 폐암으로 분류되며, 그 중 비소세포 폐 암이 75%를 차지한다(2). 비소세포 폐암은 WHO 분류법 (classification)(1999)에 따라 다양한 조직학적 세포형으로 분류되며, 세포형에 따라 다른 병태 생리를 보이므로, 치료방 법과 예후가 상당히 다른 것으로 알려져 있다(3, 4). 또한, 같 은 세포형의 비소세포 폐암이라도, 원발 부위의 종양 진행 정 도, 림프절, 특히 종격동 림프절 전이 정도와 원격 전이 여부에 따라 환자의 예후가 다르므로, 같은 생존율을 보이는 군을 묶 어 병기를 구분하고 있다(5). 현재 비소세포 폐암을 포함한 폐 암의 진단과 병기 결정에 컴퓨터 단층 촬영술(computerized tomography, CT)이 가장 유용하게 사용되는 영상진단법이 며, 최근에는 양전자 방출 단층 촬영술과 컴퓨터 단층 촬영술 이 동시에 장착된 PET-CT가 도입되어 림프절 전이와 원격 전 이를 조기에 진단함으로써 정확한 병기 결정과 적절한 치료가
가능해 졌으며, 예후 향상에 기여하고 있다(1, 6-9). 그 뿐만 아니라 종양의 조직학적 세포형에 따라 당 대사가 다르므로 FDG (fluorodeoxyglucose) 섭취와 관련하여, 원발 종양에 대한 다양한 연구가 이루어지고 있다(10). 예를 들면 순수 세 기관지폐포암의 경우 FDG 섭취가 양성 종양보다 낮을 수 있 으며, 편평세포암의 경우 다른 세포형과 비교하여 높은 FDG 섭취를 보인다(11, 12). 또한, 일부 종양에서는 세포의 증식 정도(proliferative activity)나 악성 정도(malignancy grade)에 따라 다양한 FDG 섭취 정도를 보인다(13).
저자는 PET-CT에서 수술을 통해 조직학적으로 확진된 비 소세포 폐암의 조직학적 세포형, 분화도, 크기, 그리고 병기에 따른 max SUV 값을 후향적으로 비교 분석하여, 비소세포 폐 암에서 원발 종양의 FDG 섭취와의 관계를 확인하고자 하였 다.
대상과 방법
연구대상
2004년 2월부터 2008년 2월까지 비소세포 폐암으로 수술적
PET-CT에서 측정한 비소세포 폐암의 FDG 섭취 정도 차이가 갖는 임상적 의의
1정민영∙선현주∙최 송∙김윤현∙정아리2
목적: PET-CT에서 비소세포 폐암의 조직학적 세포형, 분화도, 크기, 그리고 병기에 따른 FDG(fluorodeoxyglucose) 섭취 정도를 조사하여, 어떠한 의미가 있는가를 알아보고자 했 다.
대상과 방법: 2004년 2월부터 2008년 2월까지 비소세포 폐암으로 수술 전 PET-CT를 시행한
총 161명(남자: 117명, 여자: 44명)의 환자를 대상으로 조직학적 세포형, 분화도, 크기, 그리 고 병기에 따라 PET-CT에서 최대 표준섭취계수 (maximum standard uptake value, max SUV)값을 후향적 비교 분석하였다.
결과: 편평세포암(75명)의 경우 선암(86명)보다 더 높은 max SUV 값을 보였다(p < 0.01).
선암은 분화도가 낮을수록 높은 max SUV 값을 보였으며(p < 0.05), 그 중에서도 고분화도와 저분화도 사이에 의의 있는 차이를 보였다(p = 0.02). 비소세포 폐암은 크기가 증가할수록 높 은 max SUV 값을 보였으며(p < 0.05), 3 cm 미만의 종양과 5 cm 이상의 종양 사이에 의의 있는 max SUV 값의 차이를 보였다(p < 0.01). 병기와 FDG 섭취 정도의 관련성은 없었다.
결론: PET-CT에서 편평세포암은 선암에 비해 높은 대사율을 보이며, 선암에서 높은 FDG 섭 취는 낮은 분화도를 의미한다. 또한, 비소세포 폐암에서 조직학적 세포형과 관계없이 종양의 크 기가 클수록 높은 FDG 섭취를 보인다.
1전남대학교병원 영상의학과
2전남대학교병원 핵의학과
이 논문은 2009년 4월 28일 접수하여 2009년 7월 9일에 채택되었음.
절제를 시행한 310명의 환자 중 수술 전 PET-CT를 시행했던 208명의 환자를 대상으로 하였다. 이 가운데 환자 수가 적어 모 집 단 을 대 변 하 기 어 렵 다 고 판 단 된 3명 의 유 암 종 (carcinoid), 4명의 대세포암(large cell carcinoma), 1명의 육종성 암종(sarcomatoid carcinoma), 10명의 선편평상피 암(adenosquamous carcinoma), 다른 폐암보다 FDG 섭취 가 낮다고 알려진 10명의 순수 세기관지폐포암(bronchiolo- alveolar carcinoma, BAC)과 수술 전 보조적 화학요법이나 방사선 치료를 시행하여 FDG 섭취에 영향을 줄 것이라고 생 각한 19명의 환자는 연구대상에서 제외하여, 최종적으로 총 161명을 대상으로 하였다.
자료 분석
환자의 성별 및 연령, 수술 방법, 조직학적 세포형, 분화도, 크기, 그리고 병기에 관한 정보는 임상 기록지를 토대로 수술 기록지와 병리학적 기록지를 후향적으로 분석했다. 원발암의 세포형은 1999년 WHO 분류법(classification)에 따른 숙련된 병리과 전문의의 판독을 참고했으며, 분화도는 고분화도, 중분 화도, 저분화도로 분류하였다. 원발 종양의 크기는 2009년부터 개정될 TNM 병기분류법의 일곱번째 개정안을 참고하여 3 cm 과 5 cm을 기준으로 세 그룹으로 분류하였다. 또한, 수술적 병 기는 숙련된 흉부외과 의사의 수술 소견과 병리학적 소견을 확 인하여 종합적으로 판단한 TNM 병기를 토대로 했다.
PET-CT 영상 획득 및 분석
환자들은 검사하기 전 6시간 이상 금식했으며, 검사 전 물을 1리터 섭취했다. DST PET-CT (Discovery ST PET-CT, General Electric Healthcare, Milwaukee, WI)를 이용하 여 영상을 획득했다. 18F-FDG는 8.1 MBq/kg을 정맥주사하 고 50분 경과 후 환자의 머리에서 허벅지 중간까지 감쇠 보정 용 CT(120 Kvp, 80 mAs, 3.79 mm slice thickness) 영상 을 얻었다. 이때 경정맥 조영제는 사용하지 않았다. 이후 환자 를 움직이지 않도록 하고 PET을 이용하여 프레임(frame)당 3분씩 CT scan과 동일한 범위의 감마선 방출영상(emission scan)을 얻었다. 획득된 PET 데이터는 CT 데이터를 이용해 감쇠보정 한 후 OSEM (Ordered subset expectation maximization) algorithm과 128 ×128 matrix, 3.27 mm slice thickness, subset: 21, Iteration: 2, Post-Filter:
5.14 FWHM (mm), Loop-Filter: 4.69 FWHM (mm), Diameter: 60 cm의 scanning parameter를 이용하여 재구 성하였다. 이후 PET 영상에서 원발 종양 부위에서 표준 섭취 계수(standardized uptake value, SUV)를 측정하고, 이중 가장 높은 FDG 섭취된 부위를 찾아 최대 표준 섭취계수를 정 하였다.
Table 1. Clinical Characteristics in Patients with Non-Small Cell Lung Cancer (n=161)
Characteristics No. of Patient
Age(year) 64 (38-84, year)
Sex
Male 117
Female 044
Pathology
Adenocarcinoma 078
Adenocarcinoma with BAC* component 008
Squamous cell carcinoma 075
Operation
Pneumonectomy 026
Bilobectomy 015
Lobectomy 117
Segmentectomy 003
Tumor size
< 3 cm 079
3 cm ≤ & < 5 cm 063
≥ 5 cm 019
Stage
Stage I 100
IA 051
IB 049
Stage II 034
IIA 011
IIB 023
Stage IIIA 027
BAC*: bronchioloalveolar carcinoma
Table 2. Pathologic Result According to Two Histologic Types of NSCLC
Adenocarcinoma Squamous Cell Carcinoma
(n=86) (n=75)
Differentiation
Well 43 34
Moderate 25 32
Poor 18 09
Size
< 3 cm 51 28
3 cm ≤ & < 5 cm 27 36
≥ 5 cm 08 11
Fig. 1. Average value of maximum SUV (mean ± SD) accord- ing to pathologic types of NSCLC.
[SCC : squamous cell carcinoma, ADC : adenocarcinoma]
분 석
획득된 PET-CT 영상에서 얻은 max SUV 값을 원발 종양 의 조직학적 세포형, 분화도, 크기, 그리고 병기에 따라 각각 비교하였다. 통계적 분석으로 SPSS 소프트웨어(version 12.0)를 이용하여 모수적 방법으로 일원배치 분산분석 (ANOVA)과 독립 변수 T 검정(student’s T test)을 시행해 그 유의성을 검정했다. 통계적 유의성은 p 값이 0.05 미만인 경우로 했다.
결 과
총 161명의 환자 중 남자가 117명(73%), 여자가 44명
(27%)으로 남녀 비는 2.7: 1이었으며, 연령은 38세에서 84세 까지로 평균 연령 64세였다. 선암이 86명, 편평세포암이 75명 이었다. 고분화도 선암 중 8명의 경우에서 일부 세기관지폐포 암의 양상을 포함했다. 26명에서 전 폐절제술을 시행했고, 15 명에서 이엽 절제술, 117명에서 엽 절제술, 그리고 3명에서 구 역 절제술을 시행하였으며, 전체 비소세포 폐암의 종양 크기는 0.6 cm에서 9.5 cm으로 평균 크기는 3.3 cm이었다. 최종 병 기는 stage IA가 51명, stage IB가 49명, stage IIA가 11명, stage IIB가 23명, 그리고 stage IIIA가 27명으로 확정되었 다(Table 1).
조직학적 세포형에 따른 분화도의 분포가 선암은 고분화도 가 43명, 중분화도가 25명, 저분화도가 18명이었으며, 편평세
A B
Fig. 2. Well differentiated squamous cell carcinoma in a 66-year-old male.
A. PET-CT image shows that nodular lesion with high FDG uptake is located in left upper lobe, the maximum SUV of nodular le- sion (arrow) was 20.3
B. Pathologic image (high field view, ×400) shows striated, well differentiated squamous cells in tumor nest.
A B
Fig. 3. Well differentiated adenocarcinoma in a 68-year-old male.
A. PET-CT image shows that nodular lesion with FDG uptake is located in right upper lobe, the maximum SUV of nodular lesion (arrow) was 8.5
B. Pathologic image (high field view, ×400) shows well differentiated adenocarcinoma within tumor gland.
포암은 각각 34명, 32명, 9명으로, 두 경우 모두 고분화도가 가장 많았다. 선암의 경우 종양의 크기가 3 cm 미만인 경우가 51명, 3 cm 이상 5 cm 미만인 경우가 27명, 5 cm 이상인 경 우가 8명이었으며, 편평세포암의 경우 각각 28명, 36명, 11명 으로, 대부분 종양의 크기는 5 cm 미만이었다(Table 2).
선암과 편평세포암의 경우 평균 종양의 크기는 모두 3.3 cm 으로 차이가 없었으며, 조직학적 세포형에 따른 max SUV 값 은 편평세포암의 경우 0부터 24.9로 평균값은 13.5였고, 선암 의 경우 2.1에서 36.8로 평균값은 8.6으로, 평균 max SUV 값의 차이는 4.9로 통계학적 의의가 있었다(p < 0.01) (Fig.
1). 비슷한 크기의 고분화도 편평상피암과 고분화도 선암에서 max SUV 값이 두 배 이상의 차이를 보인 경우가 그 예가 되 겠다(Figs. 2, 3).
전체 비소세포 폐암을 대상으로 종양의 분화도에 따른 평균 max SUV 값을 비교하였을 때 통계학적 유의성은 보이지 않 았으나, 각 조직학적 세포형에서 분화도에 따른 max SUV 값 을 비교했을 때, 다른 결과를 보였다. 선암은 분화도가 낮을수 록 높은 max SUV 값을 보였으며(p < 0.05), 특히 고분화도 와 저분화도 사이에 의미 있는 평균값의 차이를 보였다(p = 0.02) (Fig. 4). 이는 비슷한 크기 고분화도 선암과 저분화도 선암에서 10 이상의 max SUV 값의 차이를 보인 경우가 그 예가 되겠다(Figs. 5, 6). 그러나 편평세포암은 선암에서와 달 리, 분화도에 따른 max SUV 값의 차이가 통계학적으로 유의 성은 없었다(p > 0.05)(Fig. 4).
전체 비소세포 폐암을 대상으로 종양의 크기에 따른 평균 max SUV 값을 비교했을 때, 3 cm 미만의 종양에서 9, 3 cm 이상 5 cm 미만의 종양에서 12, 5 cm 이상의 종양에서 14로 종양의 크기가 클수록 높은 max SUV 값을 보였다(p <
A B
Fig. 5. Well differentiated adenocarcinoma in 66-year-old female.
A. PET-CT image shows that nodular lesion with low FDG uptake is located in right upper lobe, the maximum SUV of nodular le- sion (arrow) was 1.7
B. Pathologic image (high field view, ×400) shows well differentiated adenocarcinoma.
Fig. 4. Average value of maximum SUV (mean ± SD) accord- ing to cellular differentiation of NSCLC.
0.05). 특히 3 cm 미만의 종양과 5 cm 이상의 종양 사이에 평 균 max SUV 값의 차이가 5로 통계학적으로 의의 있는 차이 가 있었다(p < 0.01)(Fig. 7).
전체 비소세포 폐암 환자를 대상으로 병기에 따른 평균 max SUV 값은, Stage IA에서 7.6, Stage IB에서 12.8, Stage IIA에서 11.0, Stage IIB에서 13.2, 그리고 Stage IIIA에서 11.5로 병기 간의 평균값 차이는 있었지만(p <0.05), 각 병기 간의 일정한 관련성은 없었다(Fig. 8).
고 찰
폐암의 진단과 평가에 PET-CT의 사용이 증가함에 따라 림 프절 전이와 원격전이의 조기 진단뿐 아니라 원발 종양과
FDG 섭취 정도에 대한 관심이 높아지고 있다. PET-CT는 종 양세포가 정상세포보다 해당작용(glycolysis)이 활발해, 세포 내 포도당 섭취가 증가한다는 사실을 이용하여 진단하는 기능 적 영상 진단 방법이다. 방사능이 표지된 포도당 유사물인
18F-FDG를 이용하는데, 이 물질이 포도당처럼 세포 내로 섭 취되면, 인화작용(phosphorylation)으로 더 대사되지 못하 고, 세포 내에 축적되게 된다. 이렇게 축적된 FDG를 PET 카 메라가 인지하게 된다(6-8). 따라서 당 대사에 영향을 주는 세 포내 생물학적 요인에 의해서 세포 내 포도당 섭취가 영향을 받을 수 있다. 예를 들면 hexokinase는 세포 내로 섭취된 FDG를 인화시켜 세포 내에 축적시킨다. 반면, glucose-6 phosphatase는 인화된 FDG를 다시 FDG로 전환하는 효소 로 이 효소가 많으면, FDG 섭취는 낮아진다. 즉 대부분 종양
A B
Fig. 6. Poorly differentiated adenocarcinoma in 57-year-old male.
A. PET-CT image shows that nodular lesion with high FDG uptake is located in left upper lobe, the maximum SUV of nodular le- sion (arrow) was 15.3
B. Pathologic image (high field view, ×400) shows poorly differentiated adenocarcinoma with small hyperchromic, indistinct nu- cleoli and scant cytoplasm.
Fig. 7. Average value of maximum SUV (mean ± SD) accord- ing to the categorized tumor size of NSCLC.
Fig. 8. Average value of maximum SUV (mean ± SD) accord- ing to the stage of NSCLC.
세포에서는 glucose-6 phosphatase의 양이 정상 세포에 비 해 적기 때문에 종양세포에서 FDG의 섭취가 높다. 또한, 나트 륨 통로를 이용하여 세포 내로 포도당의 이동을 촉진하는 데 관여하는 glucose transporter (GLUT)의 아형인 GLUT-1 과 GLUT-3는 포도당과의 친화성이 커서 세포내 섭취에 큰 역할을 한다(14, 15).
본 연구에서 선암보다 상대적으로 높은 max SUV 값을 보 였던 편평세포암은 분화도에 관계없이 FDG 섭취가 많았다.
이는 편평세포암의 높은 대사율을 반영하는 결과이다. 한 연구 에서 편평세포암에서 FDG 섭취가 높은 것을 선암 보다 더 많 은 GLUT-1의 발현과 연관 지어 설명하고 있다(12). 한편, 암 종의 높은 FDG 섭취를 GLUT-1과 관련된 세포의 증식성보 다는 악성 세포의 밀집도(tumor cell cellularity)와 연관 지 어 설명한 연구가 있으며(16), Kevin 등(17)은 점액 생성 선 종 (mucin producing adenocarcinoma)의 경우 낮은 FDG 섭취를 보이는 이유를 점액에 의한 세포의 밀집도 감소로 설명 하고 있어, 세포의 밀집도 또한 FDG 섭취에 영향을 줄 수 있 는 인자로서 생각해 볼 수 있겠다. 본 연구에서 제시한 예 중에 서도 고분화도의 선암과 편평세포암의 조직학적 사진을 비교 했을 때 편평세포암의 경우가 고분화도의 선암보다 세포의 밀 집도가 더 높았다(Figs 2, 3). 선암의 경우에는 편평세포암 보 다 낮은 max SUV 값을 보였고, 편평세포암과는 달리 종양 세 포의 분화도에 따라 FDG 섭취 정도의 차이를 보였다. FDG 섭취 정도가 분화도와 관련이 있다는 것은 많은 연구에서 주장 하고 있지만, 그 결과에 일부 차이가 있다. 본 연구의 결과에서 특이할 만한 사실은 전체 비소세포 폐암과 편평세포암에서는 분화도에 따른 FDG섭취 정도의 차이는 없었지만, 선암에서만 분화도에 따라 의의 있는 차이를 보였으며, 분화도가 낮을수록 높은 FDG 섭취를 보였다는 점이다. 한 연구에서도 고분화도 선암과 저분화도 선암 사이에 FDG 섭취의 차이를 증명하였지 만, 세 분화도 사이의 관계를 보여주지는 못했다(11, 14). 본 연구의 결과는 전반적으로 대사율이 낮은 선암에서 분화도에 따른 대사율의 차이를 PET-CT를 통해 좀 더 명확히 영상화할 수 있음을 보여주는 것이라 할 수 있겠다.
비소세포 폐암에서 종양의 크기는 수술적으로 절제된 종양 에서 재발에 영향을 줄 수 있는 중요한 예후 인자로 알려져 있 으며, 비소세포 폐암의 T 병기를 결정하는 중요한 인자이다 (18-20). 최근 The International Association for the Study of Lung Cancer (IASLC)에서 1998년부터 시작된 연 구를 토대로, TNM 병기의 일곱번째 개정안에 변화를 추구하 고 있다. 특히 T 병기에서 이전에 수술할 수 있었음에도 높은 병기로 표기되었던 종양에 대해 수술 가능한 병기로 낮추고, 종양의 크기를 더 세분화 시켜 종양 크기가 비소세포 폐암의 예후에 큰 영향을 준다는 것을 말하고 있다(21). 본 연구에서 3 cm 미만의 종양은 5 cm 이상의 종양과 비교해 통계학적으 로 의의 있게 낮은 max SUV 값을 보였으며, 5 cm 이상의 종 양은 3 cm 미만의 종양에 비해 통계학적으로 의의있게 높은 max SUV 값을 보인 점은 T 병기에서 종양의 크기 기준을 세 분화시키는 내용의 근거를 뒷받침한다 할 수 있겠다.
본 연구에서 비소세포 폐암의 병기와 FDG 섭취와의 관련성 이 없었던 것은 수술적 병기가 원발 종양뿐 아니라 림프절 전 이, 원격 전이, 그리고 원발암과 동반된 소견을 종합하여 결정 되기 때문이라 할 수 있겠다.
선암과 편평세포암을 대상으로 한 비소세포 폐암에서 조직 학적 세포형과 크기는 FDG 섭취에 영향을 주는 인자이며, 선 암에서는 분화도가 FDG 섭취 정도에 영향을 줄 수 있다.
본 연구에는 몇 가지 한계가 있다. 첫째, FDG 섭취에 영향 을 줄 수 있는 종양 자체의 생물학적 요인을 고려하지 않았다 는 점이고, 둘째, 비소세포 폐암 중 수술이 가능한 병기만을 포 함하여 대상군이 어느 정도 제한되었다는 점이다.
결론적으로 PET-CT에서 편평세포암은 선암에 비해 높은 대사율을 보이며, 선암에서 높은 FDG 섭취는 낮은 분화도를 의미한다. 또한, 비소세포 폐암은 조직학적 세포형과 관계없이 종양의 크기가 클수록 높은 FDG 섭취를 보인다.
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Address reprint requests to : Hyun Ju Seon, M.D., Department of Radiology, Chonnam University Hospital, Chonnam National University, Medical School, 671, Jebongno, Dong-gu, Gwangju 501-757, Korea.
Tel. 82-62-220-5746 Fax. 82-62-226-4380 E-mail: [email protected]
Different Degree of FDG Uptake of Non-Small Cell Lung Cancer in PET-CT: What Dose It Imply?1
Min-Young Jung, M.D., Hyun Ju Seon, M.D., Song Choi, M.D., Yun-Hyeon Kim, M.D., Ari Chong, M.D.2
1Department of Radiology, Chonnam National University Hospital, Chonnam National University, Medical School
2Department of Nuclear Medicine, Chonnam National University Hospital, Chonnam National University, Medical School
Purpose: To examine the degree of fluorodeoxyglucose (FDG) uptake in non small cell lung cancers (NSCLCs) and its implications according to the cell type, tumor differentiation, size and stage.
Materials and Methods: From February 2004 to February 2008, 161 patients (117 males, 44 Females) with sur- gically proven NSCLCs who underwent preoperative FDG positron emission tomography (PET) and curative surgery (stage I-IIIA) were enrolled in this study. The degree of FDG uptake of NSCLCs was evaluated retro- spectively by measuring the maximum standard uptake values (max SUVs) in PET-CT according to the cell type, tumor differentiation, size and stage.
Results: Squamous cell carcinomas (SCCs, n=75) had higher max SUVs than the adenocarcinomas (ADCs, n=86) (p<0.01). Poorer tumor differentiation was related to higher max SUVs in ADCs. There was significant difference between the well and poorly differentiated ADCs (p=0.02). Larger tumors tended to have higher max SUVs (p<0.01) in NSCLCs. There were no significant differences between the max SUVs and stages.
Conclusion: SCCs had a higher metabolic rate than ADCs. The higher degree of FDG uptake in ADCs can sug- gest a poorer tumor grade. Larger tumors have a tendency for higher FDG uptake in NSCLCs.
Index words :Lung Neoplasms Fluorodeoxyglucose F18 Positron-Emission Tomography Carcinoma, Non-Small-Cell Lung
