연수막질환에 의해 뇌혈관장벽(blood-brain barrier)이 파 괴되면 조영제가 뇌척수액강(cerebrospinal fluid space)으로 유출된다. MR 영상에서 보는 연수막의 조영증강 현상은 연수 막에 바로 접해있는 뇌척수액의 얇은 층에 조영제가 충분히 축적되어서 신호강도가 증가되는 것이다(1, 2). 연수막질환의 진단에서 조영증강 T1 강조영상을 보편적으로 사용하고 있으 나, 뇌혈관장벽의 파괴가 심하지 않고 조영제도 소량만 유출 되는 경우가 대부분이므로 T1 강조영상에서는 뇌척수액의 조 영증강을 보기가 쉽지 않다(3-10).
FLAIR(fluid-attenuated inversion-recovery) 영상에서 정 상 뇌척수액은 반전회복 연쇄에 의해 저신호 강도로 보인다 (11-20). 그러나 뇌혈관장벽이 파괴되어 조영제가 뇌척수액
강으로 유출되면 뇌척수액 고유의 T1, T2 반복시간(repetition time)이 짧아져서 더는 반전회복 연쇄에 의해 상쇄되지 않고 원래의 고신호 강도를 유지하게 되므로 조영증강 현상이 생긴 다(1, 2, 21-23). 조영증강 FLAIR 영상은 특히 연수막질환 을 진단하는데 있어서 조영증강 T1 강조영상보다 우수하다고 알려졌다(22, 24-28).
조영제가 뇌척수액강으로 유출되면 완전히 흡수되기 전까지 는 시간이 지날수록 뇌척수액강의 조영제 농도가 증가한다. 그 러므로 조영제를 주입하고 일정 시간이 지난 후에 FLAIR 영 상을 얻으면(post-enhanced delayed FLAIR images, 이하 조 영증강 후 지연획득 FLAIR 영상) 조영증강 직후 FLAIR 영상 (post-enhanced early FLAIR images)보다 효과적으로 연수 막질환을 진단할 수 있을 것이다. 이제까지 조영증강 FLAIR 영상에 대한 연구는 대부분 조영증강 직후에 얻은 것이며 조 영증강 후 지연획득 FLAIR 영상에 대해서는 알려진 바가 많 지 않다(23, 29).
연수막염의 진단에서 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상의 유용성
1이은혜・이덕희2・조광덕3・송재석4・박만수・조경식2
목적: 조영증강 후 지연획득 FLAIR(fluid-attenuated inversion-recovery) 영상이 연수막염의 진단에 유용한지 알아보고자 하였다.
대상과 방법: 토끼 7마리에게 3배 용량의 조영제를 사용하여 조영제를 주입하기 전과 주입한
후 1시간마다 FLAIR 영상을 얻은 후 뇌척수액과 뇌실질의 신호강도를 측정하였다. 연수막염 환자와 정상 지원자 각각 5명을 대상으로 표준 용량의 조영제를 이용하여 조영증강 전, 조영 증강 직후, 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상을 얻고 뇌척수액과 뇌실질의 신호강도를 측정 하였다. 통계는 혼합모형과 윌콕슨 순위합 검정을 이용하였다(p < 0.05).
결과: 토끼에게 조영제를 주입하고 1시간 후부터 뇌척수액 신호강도가 증가하였으나 뇌실질은 조영증강 되지 않았다. 뇌척수액의 최대 조영증강 시간은 2시간 후로 나타났으며(p=0.0003;
standard estimate=750.43), 이를 토대로 임상연구에서 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상을 얻었다. 조영증강 직후 FLAIR 영상과 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상에서 공히 정상 대조 군에 비해 환자군에서 지주막하 공간의 뇌척수액 신호강도가 높았다(p=0.0096) (p=0.0391).
환자군에서 지주막하 공간의 뇌척수액 신호강도의 변화는 조영증강 직후 FLAIR 영상보다 조 영증강 후 지연획득 FLAIR 영상에서 더욱 뚜렷하게 나타났다(p=0.0042). 그러나 뇌실질은 조영제 주입이나 지연획득 여부에 상관없이 조영증강 되지 않았다.
결론: 조영제를 주입하고 2시간 후에 얻은 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상은 조영증강 직 후 FLAIR 영상보다 연수막염의 진단에 유용하다.
1울산의대 강릉아산병원 영상의학과
2울산의대 서울아산병원 영상의학과
3울산의대 강릉아산병원 신경과
4관동대학교 의과대학 예방의학교실
이 논문은 2006년 1월 10일 접수하여 2006년 4월 6일에 채택되었음.
따라서 저자는 동물실험에서 조영제를 주입한 후 시간별로 FLAIR 영상을 얻어서 뇌척수액의 신호강도가 어떻게 변하는 지 살펴보았다. 또한, 뇌척수액의 최대 조영증강 시간을 구하 여 조영증강후 지연획득 FLAIR 영상의 적절한 타이밍을 정하 였다. 이를 토대로 임상연구에서 조영증강후 지연획득 FLAIR 영상을 얻었으며, 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상이 조영 증강 직후 FLAIR 영상보다 연수막염의 진단에 유용한지 알아 보았다.
대상과 방법
동물실험
건강한 수컷 뉴질랜드 백토(New Zealand white rabbit; 무 게 3.5-4.5 kg) 7마리를 대상으로 하였다. 토끼를 안정시키기 위해 ketamine hydrochloride(Ketara, 유한양행, 한국) 0.5 mg/kg와 xylazine(Rompun, 바이엘코리아, 한국) 0.15 cc/kg 을 혼합하여 근주(intramuscular injection)하였다. 하복부와 대 퇴부의 체모를 제거하고 우측 서혜부의 대퇴 정맥을 천자하였 다. Lidocaine hydrochloride(Lidocaine, 유한양행, 한국) 1 cc 를 주입하여 국소 마취시킨 후 ketamine 50 mg과 생리식염수 500 cc을 혼합하여 점적 주입(drip infusion)하면서 마취상태 를 유지하였다.
정맥 마취상태에서 1.5T MR장비(GE CVi, GE Medical systems, Waukesha, U.S.A.)의 구획형 슬관절 코일 (quadrature knee coil) 내에 앙와위(supine position)로 위치 시켰다. FLAIR 영상의 지표(parameters)는 다음과 같다;
repetition time/echo time=7000/97 msec; inversion time=1750 msec; number of excitation=2; field of view=150 mm; matrix=128×128; 절편두께=4 mm; 절편간격=0. 두부 의 횡단면 영상을 8면씩 얻었고 FLAIR 영상의 획득시간은 스
캔당 2분 20초 정도였다. 조영제(Meglumine Gadoterate;
Dotarem, Guerbet, Paris, France)는 표준 용량의 3배(triple doses; 0.3 mmol/kg; 0.6 ml/kg)를 손으로 정주(intravascular injection)하였다. 조영제를 주입하기 전과 주입한 후에 1시간 마다 FLAIR 영상을 얻었으며 토끼가 죽지 않고 마취상태가 유지되는 동안 검사를 계속 진행하였다.
MR장비에 연결된 워크스테이션(workstation)을 이용하여 1 명의 영상의학과 의사가 신호강도를 측정하였다. 영상을 최대 한 확대한 후 우회조(ambient cistern)에 5 mm2크기의 난원 형 관심영역(region of interest)을 정하고 뇌척수액의 신호강 도를 2회씩 측정하였다(Fig. 1). 뇌실질의 신호강도는 뇌척수 액을 피해서 대뇌 실질에 5 mm2 크기의 원형 관심영역을 정 하여 2회씩 측정하였다.
임상연구
2005년 2월에서 10월까지 본원에 연수막염으로 입원한 환 자 중에서 환자군을 선정하였다. 총 12명 중 상태가 위중하여 중환자실에 입원한 2명과 검사에 잘 협조하지 않아 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상을 얻지 못한 5명은 제외하였고, 나 머지 5명을 연구대상으로 하였다. 전 예에서 입원 당일 척추 천자를 시행하였다. 뇌척수액 검사결과 바이러스성 수막염이 3명, 결핵성 수막염이 2명, 세균성 수막염이 1명이었다. 모두 남자였으며 나이는 28-49세였다. 주증상은 두통이 3명, 고열 과 구토가 1명, 의식장애가 1명이었다. 증상이 나타나고 약 5.6 일(범위 3-7일) 후에 입원하였으며, 입원기간은 약 13.2일(범 위 6-19일)이었다. 발병일과 MR검사의 간격은 7.0일(범위
Fig. 1. Measurement of the signal intensity of CSF in the rabbit.
The area of ROI is 5 mm2(Magnified post-enhanced FLAIR im- age) .
Fig. 2. Measurement of the signal intensities of CSF and parenchyma in the normal volunteer. The signal intensities of CSF are measured in the lateral ventricle (1) and subarachnoid space (2). The signal intensities of parenchyma are measured in the gray (3) and white matters (4). The areas of round ROI was 4-5 mm2(Pre-enhanced FLAIR mage).
4-9일)이었고, 척추천자와 MR검사의 간격은 약 2.4일(범위 2-3일)이었다. 환자군의 임상소견은 Table 1과 같다. MR검 사 전날 저녁 또는 당일 오전에 환자 본인이나 보호자로부터 서면동의서를 받았다.
정상 대조군은 직원 중에 건강한 지원자 5명을 대상으로 하 였다. 남녀 비는 1:4였고, 나이는 35-48세였다. 정상 대조군 은 본인으로부터 서면동의서를 받았다.
임상연구는 1.0 T MR장비(Magnetom Impact, Siemens, Erlangen, Germany)를 이용하였다. 통상적인 MR검사(조영증 강 전 T1 강조영상과 FLAIR영상의 횡단 스캔, T2 강조영상 의 횡단과 시상 스캔, 조영증강 후 T1 강조영상의 횡단과 축 상 스캔) 후에 추가로 조영증강 직후 FLAIR 영상과 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상을 얻었다. FLAIR 영상의 지표는 다 음과 같다; TR/TE=9999/119 msec; IT=2400 msec;
NEX=1; FOV=225 mm; matrix=126×256; 절편두께=7 mm;
절편간격=2.8 mm. FLAIR 영상의 획득시간은 스캔당 3분 49 초 정도였다. 조영제(Gadopentetate dimeglumine; Magnevist, Schering, Berlin, Germany)는 표준 용량(0.2 mL/kg)을 손으 로 정주하였다. 통상적인 MR검사와 조영증강 직후 FLAIR 영
상을 얻은 후에, 동물실험 결과에서 얻은 뇌척수액의 최대 조 영증강 시간에 맞추어 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상을 추가로 얻었다.
신호강도는 동물실험과 마찬가지로 MR 장비에 연결된 워크 스테이션을 이용하여 영상의학과 의사 1명이 측정하였다. 궁 융부(convexity)의 지주막하 공간과 측뇌실에 4-5 mm2크기 의 원형 관심영역을 정하여 뇌척수액의 신호강도를 4회씩 측 정하였다. FLAIR 영상에서 뇌척수액이 고신호 강도로 나타날 수 있는 유령인공물(ghosting artifact)의 영향을 피하기 위하 여 뇌저조(basal cistern)에서는 측정하지 않았다(20). 측뇌실 의 뇌척수액 신호강도는 맥락막총(choroid plexus)이 없는 부 위를 선택하여 측정하였다. 뇌실질의 신호강도는 전두엽과 후 두엽에서 회백질과 심부 백질에 원형 관심영역을 정하여 4회 씩 측정하였다(Fig. 2). 관심영역의 크기는 4-5 mm2였다.
통 계
동물실험과 임상연구의 개체 수가 적어서 모집단의 확률분 포가 정규분포를 따른다고 가정하기 어렵기 때문에 비모수 통 계방법을 선택하였으며 윌콕슨 순위합 검정(Wilcoxon rank- sum test)을 시행하였다. 정규분포를 하지 않는 경우는 평균 값을 구할 수 없으므로 중간값(median)을 이용하여 분석하였 다. 반복 측정된 자료의 분석은 모수 통계방법의 하나인 분산 분석(repeated measured ANOVA)을 이용하는 것이 일반적 이지만, 본 연구에서는 개체 수가 적으므로 비모수 통계방법 의 하나인 혼합모형(mixed procedure)이라는 기법을 이용하 였다. 혼합모형은 SAS for windows release 6.12부터 제공되 는 통계기법으로서 한 개체에서 반복 측정한 자료들을 각각 하나의 독립된 값으로 인식할 수 있어서 개체 수를 늘리는 것 과 같은 효과를 얻을 수 있다.
동물실험의 기초자료(raw data)로부터 뇌척수액의 최대 조 영증강 시간을 산출하였다(p < 0.05).
환자군과 대조군에서 뇌척수액의 신호강도를 지주막하 공간 과 측뇌실로 나누어 비교하였고, 뇌실질의 신호강도도 회백질 과 백질로 나누어 비교하였다(p < 0.05). 또한, 뇌수막염을 진 단하는데 있어서 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상의 유용성 Fig. 3. Changes in the signal intensities of CSF and parenchy-
ma in the rabbit study. The signal intensities of CSF increase after an hour of contrast infusion on FLAIR images. But those of parenchyma do not increase at all.
Table 1. Clinical Features of the Patient Group
Patient CSF
No. FLAIR* Hosp
WBC Diff Prot§ Glc‖ ADA¶ Diagnosis
1 8 06 0780 L 63 115 47 03.2 viral
2 7 12 0075 L 74 123 48 01.0 viral
3 7 19 0310 L 81 246 56 12.1 tuberculous
4 4 16 1120 P 74 172 67 04.2 bacterial
5 9 13 0270 L 46 281 11 77.0 tuberculous
* Interval between onset of symptom and FLAIR study (day) Duration of hospitalization (day)
Differential count of WBC in the CSF; L=lymphocyte, P=polymorphonuclear leukocyte (mm3)
§Protein concentration of CSF (mg/dL)
‖Glucose concentration of CSF (mg/dL)
¶Adenosine deaminase concentration of CSF (IU/L; normal value <8)
을 알아보기 위하여 조영증강 전 FLAIR 영상에서 측정한 지 주막하 공간의 뇌척수액의 신호강도를 기준으로 조영증강 직 후 및 지연획득 FLAIR 영상에서 신호강도가 얼마나 변화했는 지를 기울기로 나타내어 양군을 비교하였다(p < 0.05).
결 과
동물실험
토끼 7마리에서 조영제를 주입한 후 최대 5시간까지 FLAIR 영상을 얻을 수 있었다. 1시간과 2시간 후에는 7마리에서 모 두 FLAIR 영상을 얻었으나, 3시간 후는 5마리, 4시간 후는 3 마리, 5시간 후에는 1마리에서만 FLAIR 영상을 얻을 수 있었 다.
정상 토끼에게 3배 용량의 조영제를 주입한 후에 뇌척수액 의 신호강도가 증가하였다(p=0.0017). 뇌척수액 신호강도의 중간값은 조영제를 주입하기 전에 393, 조영제를 주입하고 1 시간 후에 1,035(p=0.0015; standard estimate= 626.14), 2 시간 후에 1,085(p=0.0003; standard estimate=750.43), 3 시간 후에는 1,164(p=0.0163; standard estimate=444.86)로 증가하였다. 조영제를 주입하고 1시간 후부터 3시간 후까지 고 평부(plateau)를 형성하였다(Fig. 3). 조영제를 주입하고 2시 간 후부터는 뇌척수액의 신호강도를 일일이 측정하지 않더라 도 뇌척수액의 조영증강 현상을 눈으로 확인할 수 있었다(Fig.
4). 뇌척수액의 신호강도는 4시간 후에도 증가하였으나(4시간 후 1,495; 5시간 후 1,472) 이 시기에는 토끼가 절반 이상 죽 었기 때문에 통계적으로 유효한 뇌척수액의 최대 조영증강 시 간은 조영제를 주입하고 2시간 후로 나타났다 (standard estimate=750.43). 그러나 뇌척수액과 달리 뇌실질의 신호강 도는 증가하지 않았다(p=0.2696). 뇌실질의 신호강도는 조영 제를 주입하기 전에 406였고, 조영제 주입 후 매시간 측정한 값은 439, 456, 454, 501, 511로 나타났다.
이상의 동물실험에서 뇌척수액의 최대 조영증강 시간이 조 영제를 주입하고 2시간 후인 것으로 나타났기 때문에 임상연 구에서는 이를 바탕으로 하여 조영제를 주입하고 2시간 후에 지연획득 FLAIR 영상을 얻었다.
임상연구
환자군과 정상 대조군에서 뇌척수액의 신호강도 비교
환자군의 지주막하 공간에서 측정한 뇌척수액 신호강도의 중간값은 조영증강 전 FLAIR 영상에서 45.5, 조영증강 직후 FLAIR 영상에서 72.7, 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상에 서 101.7이었다. 정상 대조군에서 측정한 지주막하 공간의 뇌 척수액 신호강도는 각각 50.1, 54.9, 50.4였다. 조영증강전 FLAIR 영상에서는 지주막하 공간의 뇌척수액 신호강도가 양 군간에 차이가 없었으나(p=0.3718), 조영증강 직후 FLAIR 영상과 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상에서는 모두 환자군 의 지주막하 공간의 뇌척수액 신호강도가 정상 대조군보다 높 았다(p=0.0096) (p=0.0391) (Fig. 5).
환자군의 측뇌실에서 측정한 뇌척수액 신호강도의 중간값은 조영증강 전 FLAIR 영상에서 44.4, 조영증강 직후 FLAIR 영 상에서 62.6, 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상에서 87.0이 었고, 정상 대조군은 각각 44.0, 53.6, 54.8이었다. 조영증강 후에 측뇌실의 뇌척수액 신호강도가 약간 증가했지만 어느 FLAIR 영상에서도 양군간에 유의한 차이는 나타나지 않았다 (p=0.4228) (p=0.4536) (p=0.0780). 이상의 결과에서 환자 군의 지주막하 공간의 뇌척수액만 조영증강 되고 측뇌실의 뇌 척수액이 조영증강되지 않는 것은 연수막염에 합당한 결과이
Fig. 5. Comparison of the signal intensities of CSF according to the location of ROI. In the patient group, the signal intensities of CSF in the subarachnoid spaces (SAS) are higher than those in the normal control group on post-enhanced FLAIR images.
But the signal intensities of CSF in the lateral ventricles (LV) are not different on any FLAIR images in the both groups.
Fig. 4. Serial FLAIR images of the rabbit. The signal intensities of CSF in the ambient cistern (arrows) increase on post-enhanced FLAIR images (B--E) after infusing triple doses of contrast.
A: pre B: 1 hour C: 2 hours D: 3 hours E: 4 hours
다. 또한, 정상 대조군에서 측뇌실뿐 아니라 지주막하 공간의 뇌척수액이 조영증강되지 않는 것도 합당한 결과이다.
환자군과 정상 대조군에서 뇌실질의 신호강도 비교
환자군의 회백질에서 측정한 뇌실질 신호강도의 중간값은 조 영증강 전 FLAIR 영상에서 427.7, 조영증강 직후 FLAIR 영 상에서 414.3, 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상에서 412.4 였고, 정상 대조군에서는 각각 470.5, 422.6, 423.5였다. 회백 질의 신호강도는 양군간에 차이가 없었다 (p=0.2271) (p=0.8120) (p=0.7035) (Fig. 6). 환자군의 백질에서 측정한 뇌실질의 신호강도는 조영증강 전, 조영증강 직후, 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상에서 각각 346.4, 333.1, 319.6이었고, 정 상 대조군은 각각 373.9, 339.3, 345.2였다. 백질의 신호강도 도 양군간에 차이가 없었다 (p=0.4455) (p= 0.7045) (p=0.1473).
뇌실질의 신호강도는 측정 위치와 상관이 없으므로 회백질 과 백질에서 측정한 신호강도를 취합하여 중간값을 얻었다. 따 라서 뇌실질 신호강도의 최종 중간값은 환자군은 조영증강 전 FLAIR 영상에서 371.4, 조영증강 직후 FLAIR 영상에서 379.0, 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상에서 362.3이었고, 정상 대조군은 각각 436.1, 384.4, 382.5였다. 뇌실질의 신호 강도도 역시 모든 FLAIR 영상에서 양군간에 차이가 없었다 (p=0.3506) (p=0.3477) (p=0.1590). 이상의 결과에서 조영 제를 주입한 후에도 뇌실질의 신호강도가 증가하지 않은 것은 연수막염 환자군과 정상 대조군에 모두 합당한 결과이다.
조영증강 직후 FLAIR 영상과 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상의 비교
조영증강 전 FLAIR 영상의 신호강도를 기준으로 조영증강 직후 및 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상에서 지주막하 공 간의 뇌척수액 신호강도의 변화 정도를 기울기로 나타냈을 때
정상 대조군보다 환자군에서 신호강도 변화의 기울기가 더 크 게 나타났다(p=0.0042) (Fig. 7). 즉, 환자군에서 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상뿐 아니라 조영증강 직후 FLAIR 영상에 서도 지주막하 공간의 뇌척수액 신호강도가 증가하지만, 조영 증강 직후 FLAIR 영상보다 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영 상에서 더 뚜렷하게 증가하기 때문에 조영증강 직후 FLAIR 영상에서는 신호강도를 측정해야만 조영증강 여부를 알 수 있 지만, 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상에서는 신호강도를 일 일이 측정하지 않아도 눈대중(visual analysis)만으로 뇌척수 액이 조영증강 되었음을 알 수 있다(Fig. 8).
그러나 뇌실질의 신호강도 변화의 기울기는 조영증강 직후 및 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상에서 차이가 없었으며 양군간에도 차이가 없었다(p=0.8229).
환자군에서 연수막염의 원인과 뇌척수액 신호강도의 관계 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상에서 지주막하 공간의 뇌 척수액 신호강도는 결핵성 연수막염(patient No. 3, 5)에서 가 장 많이 증가하였고, 바이러스성 연수막염(patient No. 1, 2) 에서 가장 적게 증가하였다(Fig. 9). 한편, 세균성 연수막염 (patient No. 4)은 조영증강 직후 FLAIR 영상과 비교했을 때 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상에서 뇌척수액 신호강도의 증가폭이 가장 작게 나타났다.
정식 판독지는 다른 1명의 영상의학과 전문의가 통상적인 MR 검사소견을 기준으로 작성하였다. 환자군 5명 중 3명은 연수막염을 의심한다는 임상정보가 있었고(patient No. 2, 3, 5), 나머지 2명은 임상정보가 없었다(patient No. 1, 4). 통상 적인 MR검사에서는 전례에서 연수막염을 의심할만한 정도의 조영증강이 없다고 판단하였으며 그중 4명을 정상으로 판독하 였다. 나머지 1명(patient No. 5)은 연수막염을 의심할만한 소 견은 보이지 않았으나 뇌실질 내에 조영증강되는 환상(ring- like) 결절이 여러 개 있었으며 결핵 또는 종양성 뇌전이로 판
Fig. 6. Comparison of the signal intensities of parenchyma ac- cording to the location of ROI. The signal intensities of parenchyma are not different irrespective of the location of ROI which is in the gray (GM) or white matter (WM) in the both groups.
Fig. 7. Comparison of the slopes of the signal intensities of CSF and parenchyma in the both groups. In the patient group, the slope of signal intensities of CSF in the subarachnoid spaces (P- SAS) is higher compared with that in the normal control group (N-SAS). But the slopes of parenchyma are not different in the both groups.
Fig. 8. Pre- and post-enhanced FLAIR images: comparison of the patients and the normal volunteer. There is a markedly meningeal enhancement in the subarachnoid space on post-enhanced delayed FLAIR image (C) of one patient (patient No. 1) compared with pre- (A) and post-enhanced early FLAIR images (B). But, there is no evidence of meningeal enhancement on any post-enhanced FLAIR images (E, F) of the normal volunteer compared with pre-enhanced FLAIR image (D). There is another example showing the meningeal enhancement on post-enhanced delayed FLAIR image (I) of another patient (patient No. 2) compared with pre- (G) and post-enhanced early FLAIR images (H). The open ring (C) and arrow (I) show the representative areas.
A: patient No. 1, pre
G: patient No. 2, pre H: early
D: normal, pre E: early F: delayed
I: delayed
B: early C: delayed
독하였다(Fig. 10).
고 찰
연수막질환의 진단에서 조영증강 T1 강조영상을 주로 사용 하고 있으나 감염성 또는 종양성 연수막질환에 대한 민감도는 36-71%에 불과하며 특이도 역시 높지 않다(6-10). 연수막 질환의 진단은 주로 뇌척수액 분석에 의존하고 있는데 임상적 으로 흔한 바이러스성 수막염은 뇌척수액 소견이 비특이적이 고 배양도 어렵기 때문에 진단이 애매한 경우가 많다(6-10).
그러므로 조영증강 T1 강조영상보다 효과적으로 연수막질환 을 진단할 수 있는 영상기법이 필요하다.
Hajnal 등(11)이 1992년에 최초로 소개한 FLAIR 영상은 긴 에코시간(echo time)을 이용한 강한 T2 강조영상이면서 동시에 반전회복 (inversion-recovery) 펄스연쇄 (pulse sequence)를 이용하여 뇌척수액의 고신호 강도를 효과적으로 상쇄(nulling)시키므로 T2 강조영상과 달리 뇌척수액이 저신 호 강도로 보인다. 따라서 뇌실질병변과 주변 뇌척수액의 대 조도가 증가하므로 뇌척수액이나 인접 뇌실질의 병변을 진단 하는데 효과적이다(11-20). 또한, FLAIR 영상은 다른 MR 펄 스연쇄들과 달리 지주막하 출혈에 의한 뇌척수액의 신호강도 변화도 나타낼 수 있는데(30-32) 이는 뇌척수액의 단백질 농 도가 역치(threshold) 이상 높아지면 뇌척수액의 T1 이완시 간(relaxation time)이 감소하여 무효역전시간(null inversion time)을 상쇄시키므로 뇌척수액이 고신호 강도로 나타나기 때 문이다(1).
정상 뇌척수액은 FLAIR 영상에서 저신호 강도로 보이지만 뇌혈관장벽이 파괴되어 조영제가 뇌척수액강으로 유출되면 뇌 척수액 고유의 T1, T2 반복시간이 짧아져서 더는 반전회복 연 쇄에 의해 상쇄되지 않는다. 따라서 원래의 고신호 강도를 유 지하게 되므로 조영증강 현상으로 나타난다(14-21). FLAIR 영상은 T1 강조영상이 인지할 수 있는 조영제 농도보다 4배 이상 낮은 농도의 조영제를 인지할 수 있으므로 근본적으로 T1 강조영상보다 T1 단축효과에 더 민감하다(1, 2, 21-23, 33, 34). 또한, T1 강조영상에서는 피질 정맥의 느린 혈류가 고신호 강도로 나타나므로 수막의 조영증강과 구분하기가 어 려운데 비해, FLAIR영상에서는 반복시간과 에코시간이 길어 서 느린 혈류가 유동공백(flow void)으로 나타나기 때문에 연 수막의 조영증강과 피질 정맥의 조영증강을 쉽게 구분할 수 있다(21, 24). 그러므로 조영증강 FLAIR 영상은 뇌혈관장벽 이 파괴되어 뇌척수액의 단백질 농도나 조영제 농도가 증가할 수 있는 연수막 질환의 진단에 유용하다(1, 21, 22, 24-28).
조영증강후 지연획득 MR영상에 대한 기존의 연구를 살펴보 면, Elster 등(35)은 조영제 주입 2-6일 후 T1 강조영상에서 Fig. 9. Changes of signal intensities of the subarachnoid space
in the patient group. Patients having tuberculous meningitis (patient No. 3,5) show the most increase of signal intensities in the subarachnoid space on post-enhanced delayed FLAIR im- ages compared with post-enhanced early FLAIR images. A pa- tient having bacterial meningitis (patient No. 4) shows the least increase of signal intensities in the subarachnoid space on post-enhanced delayed FLAIR image compared with post-en- hanced early FLAIR image.
Fig. 10. A patient having a tuberculous meningoencephalitis (patient No. 5): comparison of T1WI and FLAIR images. Pre-enhanced FLAIR (A) and post-enhanced early T1WI (B) do not show meningeal enhancement. The diffuse meningeal enhancement (arrows) is more conspicuous on post- enhanced delayed FLAIR (D) than post-enhanced early FLAIR image (C).
Among all images (A-D), multiple enhancing nodules in brain parenchyma are most conspicuous on post-enhanced delayed FLAIR image (D).
A: pre-FLAIR B: early-T1WI C: early-FLAIR D: delayed-FLAIR
초기 뇌경색 부위에 근접한 수막이 조영증강된 것을 최초로 보고하였는데 이는 뇌경색으로 인해 뇌혈관장벽이 파괴되어 충분한 양의 조영제가 지주막하 공간에 축적되었기 때문이다.
Pui 등(5)은 수막암종증(meningeal carcinomatosis) 환자의 조영증강 후 지연획득 T1 강조영상에서 뇌척수액이 매우 뚜 렷하게 조영증강 되었음을 보고하였다. Hirota 등(29)은 조영 증강 직후나 조영증강 후 지연획득 T1 강조영상보다 조영증 강 후 지연획득 FLAIR 영상에서 수막의 조영증강 현상이 더 잘 보인다고 하였다.
FLAIR 영상에서 조영제를 주입한 후 1시간 동안 지주막하 공간에 조영제가 확산하고 48시간 내에 완전히 흡수된다는 보 고가 있으나(23, 36) 시간에 따른 뇌척수액의 조영제 농도의 변화나, 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상을 얻는 적절한 시 기 등에 대해서는 알려진 바가 없다. 본 연구에서 건강한 토 끼에게 3배 용량의 조영제를 주입했을 때, 1시간 후부터 뇌척 수액의 신호강도가 급격히 증가하여 3시간 후까지 고평부를 형성하였고 최대 조영증강 시간은 2시간 후로 나타났다.
Mamourian 등(21)은 건강한 개에게 3배 용량의 조영제를 주 입하고 조영증강 직후와 6시간 후에 FLAIR 영상을 얻었을 때 조영증강 직후보다 6시간 후에 뇌척수액의 조영증강이 더 뚜 렷했다고 보고하였고, Bozzao 등(23)은 뇌혈관장벽이 파괴된 환자에게 표준 용량의 조영제를 주입하고 1-3시간 후에 FLAIR 영상을 얻었을 때 3시간 후에 뇌척수액의 신호강도가 현저히 증가했음을 보고하였다. 연구자마다 최대 조영증강 시 간이 다르게 나타났는데 가장 큰 이유는 FLAIR 영상을 얻은 시간대가 다르기 때문으로 생각된다. 그러나 최대 조영증강 시 간은 다르지만 공통으로 조영증강 직후 FLAIR 영상보다 지연 획득 FLAIR 영상에서 뇌척수액의 신호강도가 더 높게 나타났 다.
맥락막총, 뇌하수체 줄기(pituitary stalk), 수막의 일부에는 원래 뇌혈관장벽이 없으므로 정상 개체에서도 극소량의 조영 제가 뇌척수액 내로 유출된다. 그러나 그 농도가 너무 낮기 때 문에 통상적인 MR영상에서는 인지할 수 없다(21, 22, 37, 38).
국소적으로 유출된 조영제는 시간이 지남에 따라 뇌척수액강 전체로 확산하며, 뇌척수액의 조영제 농도는 주입한 조영제 용 량에 비례하므로 지연영상을 얻거나, 조영제를 대량 주입하거 나, 또는 낮은 조영제 농도에 민감한 영상기법을 사용한다면 정상 개체에서도 뇌척수액의 조영증강 현상을 볼 수 있다(5, 21, 36, 39). 본 연구에서 건강한 토끼에게 3배 용량의 조영 제를 주입한 후에는 뇌척수액의 신호강도가 증가하였으나, 정 상 대조군에서 표준 용량의 조영제를 주입했을 때에는 뇌척수 액의 신호강도가 증가하지 않았는데 이러한 결과는 조영제 용 량의 차이로 설명할 수 있다. 또한, 환자군에서 조영증강 직후 FLAIR 영상보다 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상에서 뇌척 수액의 조영증강이 더 뚜렷한 이유는 국소적으로 유출된 조영 제가 시간이 지남에 따라 뇌척수액강 전체로 확산되고, 농도 도 증가했기 때문이다. 뇌척수액의 신호강도 증가는 뇌척수액 강의 조영제 농도뿐 아니라 단백질 농도에도 영향을 받는다 (1).
비록 개체수는 적지만 연수막염의 원인에 따라 지주막하 공 간의 뇌척수액 신호강도 변화가 다르게 나타났는데 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상에서 결핵성, 세균성, 바이러스성 연 수막염의 순서로 높게 나타났다. 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상에서 뇌척수액의 신호강도는 뇌척수액내 단백질 농도와 비례하였다. 바이러스성 연수막염은 다른 연수막염에 비해 뇌 척수액의 신호강도가 가장 적게 증가하였는데 이러한 결과는 통상적인 MR영상에서 바이러스성 연수막염의 민감도가 낮은 이유를 잘 설명해준다.
본 연구는 몇가지 한계가 있는데 첫째는, 동물실험에서 조 영증강 후 지연획득 FLAIR 영상을 충분히 얻지 못하였다. 뇌 척수액의 최대 조영증강 시간이 조영제 주입 후 2시간으로 나 타났지만 일부에서는 4시간 후에도 뇌척수액의 신호강도가 계 속 증가하였다. 더 많은 토끼에서 충분히 늦게까지 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상을 얻었다면 최대 조영증강 시간이 다르게 나타날 가능성도 있다. 그러나 의학분야에서는 실제 임 상에서의 유용성 여부도 매우 중요한데 만약 최대 조영증강 시간이 4시간이나 혹은 그 이상이라면 현실적으로는 이를 임 상에 적용하기가 쉽지 않다. 본 연구에서는 조영제를 주입하 고 2시간 후에 뇌척수액이 최대로 조영 증강된다는 동물실험 결과를 환자군에 적용하여 만족스러운 결과를 얻을 수 있었다.
또한, 지연획득 FLAIR 영상은 추가비용이나 시간이 많이 들 지않고, ROI를 측정하지 않더라도 눈대중으로 뇌척수액의 조 영증강 여부를 알 수 있어서 영상의학과 의사의 시간과 노력 이 절약되며, 간혹 척추천자가 안되어 뇌척수액검사를 못하는 경우에는 지연획득 FLAIR 영상으로 연수막염 유무를 확인해 줄 수 있기 때문에 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상은 비 용-효과적인 측면에서도 유용하다고 생각된다.
둘째는, 동물실험을 타기관에 가서 했기 때문에 동물실험과 임상연구의 조건이 서로 다른 점이다. 그러나 1.5T장비에서 얻 은 동물실험 결과를 1.0T장비를 이용한 임상연구에 적용하여 만족스러운 결과가 나왔고, 자기장의 세기와 신호강도는 서로 비례하므로 만약 임상연구를 1.5T장비에서 했다면 더욱 명확 한 결과가 나왔을 것이므로 자기장의 세기가 다른 것이 본 연 구의 결과가 손상시키지는 않는다고 생각된다. 그리고 동물실 험에서는 결과를 확실하게 얻기 위하여 3배 용량의 조영제를 사용하였는데 기존의 연구에서도 시도된 방법이다(21, 36). 본 원에서는 조영제를 표준 용량만 사용하기 때문에 임상연구는 표준 용량만을 사용하였다. 마지막으로, 동물실험 결과를 임상 연구에 그대로 적용하는 것이 무리가 있을 수 있고, 환자군의 개체수가 적어서 대표성이 부족할 수 있다는 점이다. 본 연구 에서는 임상연구를 독립적으로 시행한 것이 아니라 동물실험 결과의 유용성 여부를 확인할 목적으로 부가적으로 시행하였 기 때문에 시간-농도곡선을 따로 구하지 않고 동물실험 결과 를 그대로 적용하였다. 그리고, 비록 개체수는 적지만 초기에 MR검사를 하였고(유병기간: 약 19일; 발병일과 MR검사의 간 격: 약 7일) 통상적인 MR검사에서는 연수막염의 소견이 나타 나지 않은데 비해 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상에서는 뇌척수액의 조영증강을 명확하게 볼 수 있었으므로 충분히 의
미 있다고 생각된다.
결론적으로, 건강한 토끼에게 3배 용량의 조영제를 주입하 고 FLAIR 영상을 얻었을 때 뇌척수액은 조영증강 되었으나 뇌실질은 조영증강되지 않았으며, 뇌척수액의 최대 조영증강 시간은 2시간 후로 나타났다. 환자군에서 표준 용량의 조영제 주입했을 때 정상 대조군과 달리 지주막하 공간의 뇌척수액이 조영증강되었고, 조영증강 직후 FLAIR 영상보다 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상에서 더욱 뚜렷하게 나타났으나 뇌실질 은 지연획득 여부에 상관없이 양군에서 모두 조영증강되지 않 았다. 그러므로 조영증강 후 지연획득 FLAIR 영상은 조영증 강 직후 FLAIR 영상보다 연수막염의 진단에 유용할 것으로 생각된다.
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Usefulness of Post-enhanced Delayed FLAIR Imaging for Making the Diagnosis of Leptomeningitis
1Eun Hye Lee, M.D., Deok Hee Lee, M.D.2, Kwang Deog Jo, M.D.3, Jae Seok Song, M.D.4, Man Soo Park, M.D., Kyoung Sik Cho, M.D.2
1Department of Radiology, Gangneung Asan Hospital, University of Ulsan College of Medicine
2Department of Radiology, Asan Medical Center, University of Ulsan College of Medicine
3Department of Neurology, Gangneung Asan Hospital, University of Ulsan College of Medicine
4Department of Preventive Medicine & Public Health, College of Medicine Kwandong University
Purpose: To evaluate the usefulness of post-enhanced delayed FLAIR (fluid-attenuated inversion-recovery) images in the diagnosis of leptomeningitis.
Materials and Methods: We obtained the pre- and post-enhanced FLAIR images of 7 rabbits every hour after infusing triple doses of contrast, and we measured the signal intensities of the CSF (cerebrospinal fluid) and the brain parenchyma. Five leptomeningitis patients and 5 volunteers were enrolled to obtain the pre-en- hanced FLAIR images, the early post-enhanced FLAIR images and the delayed post-enhanced FLAIR images, with using a standard dose of contrast, and to measure the signal intensities of the CSF and brain parenchyma.
The statistical significances were determined by a mixed procedure and the Wilcoxon rank-sum test (p<0.05).
Results: In the rabbits, the signal intensities of the CSF began to increase after an hour of contrast infusion, but those of the parenchyma did not increase. The time of maximum CSF enhancement was 2 hours after contrast infusion (p<0.001; standard estimate=750.43) and we obtained the post-enhanced delayed FLAIR images for clinical studies according to this result. The signal intensities of the CSF in the subarachnoid space were higher in the patient group compared with those of the normal control group on both the early post-enhanced FLAIR images and the delayed post-enhanced FLAIR images (p=0.0096) (p=0.0391). In the patient group, changes of signal intensities of the CSF in the subarachnoid space were more conspicuous on the delayed post-enhanced FLAIR images than on the early post-enhanced FLAIR images (p=0.0042). However, those of the parenchyma were not different in either group.
Conclusion: The post-enhanced delayed FLAIR images obtained at 2 hours after contrast infusion are more useful for making the the diagnosis of leptomeningitis than are the post-enhanced early FLAIR images.
Index words :Brain, MR
Magnetic resonance (MR), pulse sequence Magnetic resonance (MR), contrast enhancement Meningitis
Cerebrospinal fluid, MR Brain, diseases
