—263—
서 론
자연계에는 수많은 종류의 동물들이 존재하는 만큼 암수 의 성 역할과 짝짓기의 모습이 다양하지만, ‘성선택 (sexual selection)’의 증거들을 발견하는 것은 그리 어렵지 않다 (Andersson, 1994; Eberhard, 1996). 많은 동물군에서 때로는 수컷끼리의 치열한 경쟁 (male-male competition) 때문에, 때 로는 까다로운 암컷의 배우자 선택 (female choice) 때문에 짝짓기에 참여하는 수컷들이 개체마다 다른 번식성공도 (reproductive success)를 가지게 된다 (Andersson, 1994). 따 라서 보다 많은 암컷들과 교미하기 위한 수컷의 전략이 진 화하게 되고, 덩치가 상대적으로 크거나, 화려한 색깔이나
이차성징을 과시할 수 있는 수컷들이 더 많은 배우자를 차 지하는 기회를 얻게 되는 것이다(Andersson, 1994).
수컷의 카로티노이드 (carotenoids)는 많은 동물의 성선택 연구에서 자주 부각되는 성적 형질 중 하나로, 동물의 표피 에서 가장 흔하게 발견되는 적황색 색소군에 해당한다(Fox, 1979; Goodwin, 1984). 카로티노이드 계열의 색소는 동물의 체내에서 합성되지 않고, 박테리아나 식물 등의 먹이원을 통해서만 축적될 수 있다(Goodwin, 1984; Schiedt, 1989). 많 은 동물군에서 이들 적황색 색소의 발현 정도는 수컷 개체 들 마다 다르고, 다수의 관련 연구에서 수컷의 (카로티노이 드) 붉은 색 정도가 그 개체의 건강 상태를 대변하며 (e.g., Endler, 1980; Nicoletto, 1991; Putnam, 1992; Hill and Mont- gomerie, 1994), 많은 동물에서 암컷들은 이 붉은 혼인색이 화려한 수컷들을 배우자로 선호하는 경향이 있다 (e.g., Ko- dric-Brown, 1989; Milinski and Baker, 1990; Zuk et al., 1990;
Houde and Torio, 1992; Baube, 1997; Grether, 2000). 한편,
한국산 각시붕어 수컷의 혼인색과 암컷의 배우자 선택
전형배∙석호영*
영남대학교 생명과학과
Male Colors and Female Mate Preference in Korean Rosy Bitterling, Rhodeus uyekii (Cyprinidae:
Acheilognathinae)by Hyung Bae Jeon and Ho Young Suk*(Department of Life Sciences, Yeungnam University, 280 Daehak-Ro, Gyeongsan, Gyeongbuk 712-749, Korea)
ABSTRACT A female preference is a potentially complex function relating variation in multiple male traits with her probability of accepting the most optimal individuals as a mate. If mate preference is dominantly driven by additive fitness benefits, different females tend to be congruent in the decision of choice, whereas females will not necessarily share their mate preferences if non-additive benefits more strongly operate. Here, a sequential blocked design (4××4) was applied to experimentally assess the relative contribution of additive and non-additive components to the female mate preference with Korean rosy bitterling, Rhodeus uyekii. In a total of 48 single stimulus presentations, behavioral elements of courtship activities were analyzed to derive the ‘index of female preference’. Females showed a clear preference for males with more elaborate carotenoid colors, but mated randomly with respect to male body size and other color patterns. However, they were not individually consistent in their choice of mates, suggesting that non-additive components probably contribute to the evolution of female preference.
Key words : Mate choice, secondary sexual characteristics, carotenoids, sexual selection, Rhodeus uyekii
*Corresponding author: Ho Young Suk Tel: 82-53-810-2379, Fax: 82-53-810-4618, E-mail: [email protected]
http://www.fishkorea.or.kr
이러한 적황색의 혼인색은 수컷의 면역력과도 상관관계가 있는데, 카로티노이드 혼인색이 진한 수컷이 그렇지 않은 수 컷보다 기생충에 대한 상대적 저항성이 클 수도 있다 (e.g., Hamilton and Zuk, 1982; Milinski and Bakker, 1990; Møller, 1990; Houde and Torio, 1992; Barber et al., 2001).
수컷의 카로티노이드 발현 정도가 수컷 적응도(fitness)의 우월함을 내포한다면, 붉은색이 잘 발현된 수컷을 배우자로 선택한 암컷은 우월한 유전자(good genes)를 자손에게 물려 줄 수 있는 기회를 가지게 된다(Zahavi, 1975; Hamilton and Zuk, 1982; Rowe and Houle, 1996). 이를 통해 암컷이 얻는 이득은 일종의 가중 유전적 이득 (additive genetic benefits) 에 해당한다. 하지만 카로티노이드의 발현 정도에 대한 암 컷의 선호도가 집단 내에서 일관적으로 지속된다면, 이러한 선택으로 얻을 수 있는 적응도에 대한 유전적 변이는 세대 가 지나감에 따라 줄어들 것이고 결국 카로티노이드가 발 현된 수컷을 선택함으로써 암컷이 얻을 수 있는 이득 역시 점차 사라져 갈 것이다 (lek paradox; Kirkpatrick and Ryan, 1991; Rowe and Houle, 1996; Kokko et al., 2003). 이러한 논 란을 해결하기 위한 다양한 이론적 시도가 없었던 바 아니 지만(e.g., Tomkins et al. 2004; Kokko et al. 2006), 여러 이론 중 유전적 궁합 (genetic compatibility) 같은 비가중 유전적 이득(non-additive genetic benefits)이 암컷의 배우자 선택에 상당한 영향을 끼칠 것이라는 가능성은 lek paradox 를 적어 도 부분적으로나마 해결해 줄 수 있는 중요한 근거를 제시 한다(Reinhold, 2002; reviewed in Neff and Pitcher, 2005). 물 론, 이러한 가능성을 확고하게 해줄 수 있는 실험적 증거 역 시 다양한 연구를 통해 나오고 있다 (Tregenza and Wedell, 2000; Mays and Hill, 2004).
본 연구는 한국산 각시붕어 (Rhodeus uyekii) 수컷의 카로 티노이드 계열 혼인색 변이와 암컷의 배우자 선호성의 관 계를 밝히기 위해 수행되었다. 각시붕어를 비롯한 납자루아 과의 어류는 일반적으로 수컷이 살아있는 석패과의 민물조 개에 세력권을 형성한 뒤 세력권에 접근한 암컷을 향해 몸 을 떠는 구애행동을 하며 산란을 유도하는 것이 알려져 있 으나 (김 등, 2005), 각시붕어의 산란생태에 대한 구체적인 행동생태학적 연구가 수행된 바는 없다. 산란기에 각시붕어 의 수컷은 복잡한 패턴의 혼인색을 띈다. 몸 전체의 유백색 과 푸른색은 산란기와 상관 없이 연중 나타나지만, 혼인색 인 복부와 지느러미의 붉은색과 노란색은 4월 초순부터 나 타나기 시작하여 산란기인 5월 중순과 6월 초순 사이에 가 장 짙고, 점차 옅어지기 시작하여 동절기에는 거의 나타나 지 않는다(김 등, 1999). 이 황적색 혼인색은 대표적인 카로 티노이드 계열의 색소로 주성분은 zeaxanthin이며, β-caro- tene, diatoxanthin 등이 포함되어 있다; 산란기에zeaxanthin 은 비산란기에 비해 5배 가량 증가하는 것으로 알려져 있 다(김 등, 1999).
궁극적으로 다음의 3가지 질문에 대한 답을 찾는 것이 본 연구의 단계적 목표이다: (i) 암컷이 수컷의 어떠한 형질 을 배우자 선택에 주로 이용하는가?; (ii) 암컷의 배우자 선 호성이 수컷의 황적색 (카로티노이드) 혼인색 정도와 양의 상관성이 있는가?; 마지막으로, (iii) 암컷 개체들의 배우자 선호성이 일관성을 가지거나 (우월한 유전자 혹은 가중 유 전적 이득의 가능성) 아니면 일관성이 나타나지 않는가 (유 전적 궁합 혹은 비가중 유전적 이득의 가능성)?
재료 및 방법
1. 실험재료의 확보와 축양
실험에 이용한 각시붕어는 잉어과 납자루아과(Cyprinidae;
Acheilognathinae)에 속하는 담수어로, 한국에서는 동해안으 로 유입되는 대부분의 하천을 제외하고 전국적으로 분포한 다(김 등, 2005). 본 연구 재료인 각시붕어는 낙동강의 지류 인 금호강 유역에 서식하는 집단 (경상북도 영천시 고경면 도암리; 35�59′23′′N, 129�00′31′′E)을 이용하였다. 생식소가 성숙되기 시작하는 동절기에 각시붕어 성어들을 족대(망목 5 mm×5 mm)를 이용해 채집, 살아있는 상태로 영남대학교 생명과학과 동물생태학연구실로 운반하였고 이들 중 육안 으로 뚜렷이 구별 가능한 기생충과 기형이 없는 상태의 개 체들만을 선별하여 120 (가로)×45 (세로)×45 (높이) cm의 축양수조에 수용하였다. 각시붕어는 성숙을 유도할 수 있도 록 자연 상태와 유사한 조건인 저수온 (6~10�C)에서 사육 하였다.
각시붕어의 축양을 위해 매일 오전과 오후 2차례 플레이 크형 배합사료를 제공하였고, 1주일에 2회 이상 냉동 가공 된 깔따구 유충 (Tubifex spp.)을 공급하였다. 모든 수조의 바닥에는 1~2 cm 깊이로 모래를 깔아주었고, 축양수조에는 외부순환식 여과기를, 반면 모든 실험수조에는 내부 순환식 스펀지필터를 설치하였다. 모든 축양수조의 물은 2주에 1차 례 30~50%씩 환수하였다. 자연상태에서 각시붕어는 서식 하는 수온이 24�C를 넘는 7월부터 생식소가 퇴화하기 시작 하기 때문에(김 등, 1999), 산란기가 시작되는 3월부터 축양 수조와 실험수조의 수온은 모두 24�C를 넘기지 않는 20~
22�C로 유지해 주었다. 각시붕어의 경우 하루 15시간의 광
주기 조건에서 가장 높은 수준의 GSI값을 보여주기 때문에 (안, 1995b), 본 실험에서도 15L : 9D의 광주기 조건을 그대 로 따랐다.
배우자 선호 실험은 각시붕어의 산란기인 3월 중순에서 6월 초순까지 실시하였다 (안, 1995a). 각시붕어 수컷의 혼 인색과 성적이형에 해당하는 형질들이 암컷의 배우자 선호 성에 어떠한 영향을 미치는지 파악하고자 본 연구에서 이용 한 방식은 암컷과 수컷 4 개체를 한 그룹으로 묶어 교차 상
호작용시키는 4×4 block-breeding design이다 (North Caro- lina Breeding Design II). 이러한 방식을 통해 암컷과 수컷은 각기 4개체의 다른 상대를 만나게 되고, 16쌍의 상호작용에 서 암컷이 한 수컷에 대해 비슷한 선호성을 보이는지, 아니 면 각기 다른 선호 양상을 보이는지 조사할 수 있다. 또한 암컷이 전반적으로 어떠한 형질에 깊은 선호성을 보이는지 판단할 수도 있다. 각시붕어를 비롯한 납자루아과의 어류는 산란숙주로 주로 석패과 (Unionidae)의 민물조개를 이용하 는 것으로 알려져 있고, 또한 산란숙주 선호에 대한 종간 차 이가 있을 것으로 예상된다 (송과 권, 1995). 한국산 각시붕 어가 선호하는 산란숙주에 대해 알려진 기존 연구 결과는 전무하나, 각시붕어의 synonym으로 알려진 (Akai and Arai, 1998), 중국의 R. sinensis가 선호하는 산란숙주는 말조개 (Unio douglasiae)로 나타났으며 (Reichard et al., 2007), 본 실험에 사용한 각시붕어의 서식지에도 석패과의 말조개, 펄 조개 (Anodonta woodiana), 대칭이 (A. arcaeformis)가 서식 하지만 주로 말조개에서 각시붕어 유생들이 관찰되었기 때 문에 (personal observation, 전형배), 본 실험의 산란숙주 종 으로 말조개를 이용하였다. 한편, 말조개 종내에서도 집단 간 형태나 생리적 특성에 변이가 있을 수 있고 이에 따라 산란선호성에 영향을 미칠 수 있기 때문에 모든 말조개는 실험에 사용하는 각시붕어와 동일한 수계인 금호강 집단만 을 이용하였다. 말조개의 채집 역시 동절기에 실시하였고, 채집된 말조개는 살아있는 채로 실험실로 운반하여 표면을 세척한 뒤, 120 (가로)×30 (세로)×60 (높이) cm의 축양수조 에 별도로 사육하였다.
2. 수컷의 형질 측정
산란기에 나타나는 수컷의 혼인색을 비교하기 위해 선호 도 실험이 끝난 수컷들을 모두 동일한 조건 하에서 촬영대 에 고정된 디지털 카메라 (Nikon D90, 60 mm micro lens)를 이용하여 몸통의 좌측과 우측을 지느러미가 모두 펴진 상태 에서 혼인색의 영역이 드러나도록 scale bar와 함께 촬영하 였다. 촬영된 이미지는 Adobe Photoshop (CS5)을 이용하여 각 체색 영역 픽셀(pixel)의 숫자를 계수하였다. 분석에 이용 한 수컷의 혼인색은 등지느러미 가장자리의 붉은 영역(dor- sal fin redness; DFR), 꼬리지느러미의 붉은 띠 (caudal fin redness; CFR), 체측의 청색 세로줄무늬 (lateral blue band;
LBB), 뒷지느러미의 검은띠(anal fin blackness; AFB)와 붉은 띠(anal fin redness; AFR), 복부 전단의 노란 체색과 붉은 체 색 (abdominal redness & yellowness; ARY), 홍채의 붉은 색 (iris redness; IR)이었다(Fig. 1). 여기에서 모든 붉은 색을 더 한 값으로 수컷 몸 전체의 카로티노이드 발현 정도 (total carotenoids; TCR)를 표시하였다. 추성이 나타난 정도는 왼쪽 편의 추성의 과립을 계수(number of nuptial tubercles; NNT)
하는 방식을 이용하였다. 수컷 몸의 성장도는 선호도 실험 이 끝난 이후, 에탄올에 고정한 샘플을 이용하여 전장(total length; TL)과 체장 (standard length; SL), 체고 (body depth;
BD)를 측정하였는데, 이 때 버니어캘리퍼스 (Mitutoyo Co.) 를 이용, 0.01 mm 단위로 수치를 기록하였다 (Fig. 1). 모든 형질은 측정 시 오차를 줄이고자 독립적으로 5회 측정 후 그 평균값을 이용하였다. 여기서 측정된 형질은 실제 수중 상태의 형질과 차이를 보일 수 있다. 예를 들어 수중 상태 에 비해 촬영대와 인공조명 하에서 수컷의 체색이 다소 약 화될 수 있다. 따라서 측정 전 수중 상태의 혼인색과 촬영대 의 혼인색을 사진을 통해 대조하여 특별한 차이가 없는지를 확인하였다. 그리고 고정액인 에탄올 때문에 개체의 크기 변 형이 있을 수 있기에 크기 형질들은 모두 상대비 만을 이용 하였다.
3. 배우자 선호성
수컷에 대한 암컷의 배우자 선호도를 알아보기 위하여 41 (가로)×27 (세로)×27 (높이) cm 수조를 이용하였다. 실험 장치 내 주변 수조의 개체들과 생겨날 수 있는 시각적 상 호작용을 제한하기 위해 직사각형 실험수조에서 관찰 면을 제외한 모든 면을 검은 시트지로 차단하였다. 실험수조의 1/3지점에는 투명한 아크릴 벽을 설치한 후, 좁은 칸에는 수컷과 말조개가 들어가고, 넓은 공간에는 수조벽과 8 cm의 여유공간을 두고 또 다른 투명한 아크릴 벽을 설치하였다.
말조개의 위치는 매 실험에 들어가기 전 동일하게 조정하 였고, 이동에 의한 선호도 차이를 방지하고자 말조개를 모 래가 채워진 플라스틱 그릇에 담았다. 실험에 이용되는 수 Fig. 1. Male phenotypic traits of Korean rosy bitterling measured for the present study; TL: total length, SL: standard length, BD: body de- pth, IR: iris redness, AFR: anal fin redness, AFB: anal fin blackness, CFR: caudal fin redness, LBB: lateral blue band, DFR: dorsal fin re- dness, NNT: number of nuptial tubercles, TCR: total carotenoids (IR++ AFR++CFR++DFR).
TL
SL DFR
LBB
CFR AFB
AFR NNT
IR BD
컷은 선호도를 실험하기 하루 전에 투입하여 안정될 수 있 는 충분한 시간을 부여하였으며, 각 개체마다 고유 번호를 부여하였다.
수컷을 넣은 뒤 수컷이 안정되었다고 판단되면 다른 쪽 칸에는 암컷을 수용하였다. 실험에 이용한 암컷은 산란에 임박하여 산란관이 완전히 신장된 개체들을 무작위로 선발 하여 이용하였다. 각시붕어 암컷의 산란관은 산란기 동안 신장을 반복하며, 산란관이 발달한 후 1~3일 동안 산란관 이 유지되며 그 이후로 점차 짧아지는 것으로 알려져 있다 (채, 2001). 실험에 이용한 암컷은 4일 동안 산란관이 발달 된 개체들이었다. 암컷과 수컷의 수용이 완료되고 개체들의 안정적 행동이 확인되면 수컷에 대한 암컷의 선호도를 측 정하였다; 암컷이 수컷이 있는 투명한 벽 방향으로 이동하 여 벽을 쪼는 횟수와 벽의 근처에 머무는 시간을 측정하여 암컷의 선호도를 측정하였다. 암컷이 있는 칸은 작은 공간 을 투명한 아크릴 벽으로 만들어 약 10분 동안 수컷의 특 성을 관찰할 수 있는 시간을 준 뒤, 10분 이후 암컷을 격리 시켰던 임시 아크릴 벽을 제거하였다.
전체적인 선호도 조사는 사용된 모든 암컷과 수컷들을 각 각 4개체씩 한 그룹 (block)으로 묶어 block 내에서 16쌍의
모든 암수를 교차시켜 배우자 선호도를 살펴보는 4×4 block- breeding design 방식을 이용하였다 (Fig. 2; e.g., Spence and Smith, 2006; Agbali et al., 2010). 이러한 방식은 각 블록 내 4개체의 수컷들을 4개체의 암컷이 선택하게 함으로서 암컷 이 선호하는 특정한 수컷 개체를 추적하기에 용이하고, 특 정 수컷에 대한 선호도를 통제된 조건에서 정량화하기에 용 이하다는 장점이 있다. 또한 각시붕어를 비롯한 납자루아과 의 종들은 번식기간 동안 다회 산란하기 때문에(안, 1995a), 여러 수컷들을 교차시키는 본 실험디자인을 채택할 수 있었 다. 매 실험에 들어가기 전 하루 동안 수컷이 조개주변에 세 력권을 형성하는 기간을 주었다. 암컷이 총 4번의 기회 중 한번이라도 1차 장벽 제거 후 별다른 행동을 보이지 않는 경우는 block에서 제거한 후 다른 암컷으로 대체하였다. 상 기의 방식으로 모두 3개의 block (암, 수 각 12개체)을 확보 할 수 있었다.
4. 통계자료 분석
본 실험에서 얻어진 모든 통계자료는 SPSS (Statistical Package for the Social Sciences, ver. 19.0)로 분석하였다.
Fig. 2. A sample of block-design (4×4) and the procedure for estimating of relative contribution of non-(inconsistent) vs additive (consistent) genetic benefits to female mate preference in Korean rosy bitterling.
Day 1
Day 2
Day 3
Day 4
결 과
투입된 수컷들은 일정 시간이 흐른 후 말조개의 주변에 세력권을 형성하는 등 안정된 행동을 보였다. 이후, 말조개 의 주변을 배회하며, 주기적으로 말조개의 위에서 머리를 아래 방향으로 기울여 주둥이 끝을 출수공과 입수공에 가 져가는 행동을 반복한다. 이 행동은 산란행동 직전에 나타 나며, 반드시 이 행동이 일어난 직후 암컷을 투입하였다. 산 란관이 신장된 암컷이 투입된 후 본 연구에 사용된 모든 수컷들은 반응을 보이며, 암컷이 위치한 수조의 벽을 주둥 이로 밀어내는 행동을 반복하기 시작한다. 암컷과 수컷 사 이는 2개의 장벽으로 어느 정도의 거리가 있기 때문에, 처 음부터 본격적인 구애를 하는 수컷은 없었으며 암컷이 있 는 곳으로 다가가려는 시도만을 보여주었다. 수컷은 1차 장 벽이 제거된 이후 몸을 떠는 구애행동을 시작하는데, 암컷 의 측면을 향해 접근한 뒤 말조개가 위치한 방향으로 몸을 떨면서 이동하는 행동을 반복한다.
실험에 사용된 수컷의 형질 측정 결과(Table 1), 체장이나 체고, 청색 세로줄무늬의 크기 등 개체의 성장과 관련이 있 는 형질은 모두 전장과 뚜렷한 상관이 있었다 (Spearman correlation, p�0.001). 이차성징에 해당하지만 추성 과립의 숫자 역시 성장도와 상관 관계가 있는 것으로 보인다 (rS== 0.822, p⁄0.001). 하지만 카로티노이드와 관련된 혼인색 형 질들 (DFR, CFR, AFR, ARY, IR)은 모두 수컷의 전장과 통 계적으로 유의미한 상관성을 보이지 않았다(p�0.05). 카로 티노이드 계열의 색소는 아니지만, 뒷지느러미 검은띠 크기 는 전장과 뚜렷하고 유의미한 음의 상관을 보여 주목되었 다(rS==-0.607, p==0.016). 본 연구에 사용된 개체들의 형질 변이 중 이차성징들은 (coefficient of variation; 평균, 범위;
2.46, 1.50~3.72) 성장과 관련된 형질(전장, 체장, 체고, 청색 세로줄무늬, AFB; 5.40, 1.32~7.83)에 비해 다소 낮은 변이 를 보였다.
암컷의 배우자 선호성에 영향을 미치는 요인들을 찾아내 기 위해 대표 형질들 (뒷지느러미 검은띠 크기, 몸 전체의 카로티노이드 발현 정도, 전장)과 block ID 를 명목변수로 다변량 분석 모델에 포함시켰다. 다변량 분석은 GLM (generalized linear model)을 실시하였으며, 그 결과 수컷 몸 전체의 카로티노이드 발현 정도 (TCR)가 배우자 선호성에 가장 큰 영향력을 미치는 것으로 나타났다(Table 2; Fig. 3).
나머지 형질의 효과는 통계적 유의미성이 나타나지 않았으 며, 또한 block간 차이 역시 본 연구 결과에 영향을 미치지 않은 것으로 나타났다. 각 block은 실험 시기의 차이를 보 여주는 것으로서 본 연구에 사용된 수컷들 중 일부는 모든 암컷들에게 일관적인 선호 경향을 보였으나, 많은 경우 특 정 수컷에 대한 선호성은 암컷들마다 확연하게 다른 것으 로 나타나 (ANOVA; F2,43==2.193, p==0.135), 암컷 개체마다 최적의 수컷을 고르는 기준이 다른 것으로 보인다.
고 찰
암컷의 배우자 선호성과 수컷 형질과의 상관관계를 파악 하기 위해 본 연구에서는 단일 암컷과 수컷의 시각적 상호 작용 정도를 측정하는 방식 (single-stimulus presentation)을 Table 1. The phenotypic values obtained from the measurements for each male trait of R. uyekii tested in the present study
No. TL SL BD IR AFR CFR DFR LBB AFB TCR NNT
1 61.89 48.79 19.46 2,663 17,812 10,689 110,269 69,257 2,512 166,327 36 2 57.34 45.21 17.27 1,445 18,888 10,327 20,262 69,025 9,084 65,880 20
3 52.57 40.72 16.02 459 7,170 10,336 77,812 42,515 8,063 104,547 19
4 59.52 45.52 18.64 828 15,965 9,684 23,699 65,473 4,213 67,243 23
5 45.86 35.55 13.40 1,465 15,800 15,330 37,865 47,639 8,105 85,057 18 6 51.53 40.07 15.36 1,532 22,192 7,458 79,405 64,589 15,305 131,329 18 7 44.59 35.15 13.60 1,286 12,202 5,254 39,534 53,351 32,014 75,806 10 8 54.94 42.83 15.87 1,413 14,430 19,938 44,297 100,794 8,342 90,621 23 9 46.71 36.76 13.50 1,325 22,638 10,474 28,335 31,449 37,301 105,305 12 10 42.03 31.88 12.20 1,761 20,086 20,138 31,884 45,816 18,558 68,524 11
11 44.20 34.38 12.54 714 13,504 4,727 90,679 47,241 26,125 80,433 6
12 49.38 39.00 14.28 861 15,110 9,012 60,972 65,086 9,647 109,624 5
mm for TL, SL and BD; pixel # for IR, AFR, CFR, DFR, LBB, AFB and TCR.
Table 2. Generalized linear model (GLM) test to assess the relative contribution of each male characteristic examined to the level of fe- male mate preference of R. uyekii
Source SS df MS F P
AFB 0.106 1 0.106 6.192 0.055
TCR 0.223 1 0.223 13.060 0.015
SL 0.083 1 0.083 4.843 0.079
Block 0.052 2 0.026 1.525 0.304
Error 0.086 5 0.017
AFB : anal fin blackness, TCR : total carotenoids, SL : standard length
사용하였다. 이러한 방식은 암컷이 두 마리나 그 이상의 수 컷 중 한 마리를 선택하는 다중선택 방식에 비해, 명확한 선택의 결과 (i.e., 선택과 거부)를 얻기는 어려우나 선호성 의 강도와 암컷 간 선호성 변이 정도를 정량화 할 수 있는 특유의 장점이 있다 (Jennions and Petrie, 1997; Widemo and Sæther, 1999). 다시 말해, 다중선택이 명목적 이항 (binary)
변수로만 선호성을 표시할 수 있는 반면, single-stimulus pre- sentation 방식은 암컷의 선호성 정도를 연속적 변수 형태로 얻을 수 있는 것이다. 또한 본 연구에서는 암, 수 각 개체들 이 짝을 바꾸어 이러한 single-stimulus presentation을 3번 더 하는 실험, 즉 4×4 block design을 이용하여 암컷 간 선 호성의 변이를 정량 할 수 있도록 하였다. 이러한 실험 디자 인으로 암컷이 일관된 선택을 하는지 (우월한 유전자 또는 additive genetic benefits의 가능성) 아니면 암컷 개체에 따라 서 특정한 변수에 특이적인 선호를 보이는지 (유전적 궁합 의 존재나 non-additive genetic benefits의 가능성)를 정량적 으로 판단할 수 있다. 또한 암, 수 모두에게서 짝짓기 전 반 응이 관찰될 경우에만 실험이 지속되었기 때문에, 관련 없는 행동이 암컷의 선호도에 포함되는 오류의 가능성을 최소화 할 수 있었다.
각시붕어는 성선택 연구에 적절한 실험 모델이 될 수 있 다. 수컷은 암컷에 비해 화려한 혼인색과 큰 덩치를 가지는 등 성적이형이 뚜렷하고, 산란과 난의 발생에 석패과의 민 물조개를 이용하기 때문에, 암컷의 배우자 선택에 영향을 미치는 간접적 (i.e., 자손의 적응적 이득) 혹은 직접적 이득
(i.e., 암컷의 번식 성공도)의 상대적 중요성을 파악하는데
유용하다. 그러나 각시붕어에서 성선택에 관한 연구뿐 아니 라 생태적/행동적 연구가 정밀하게 수행된 경우는 전혀 없 다. 심지어 납자루아과 전체를 고려해 볼 때에도 행동생태 학적 연구는 상당히 미진하여 비교적 최근 유럽 연구자들 에 의해 유럽납줄개 (Rhodeus amarus; e.g., Reichard et al., 2007)와 중국산 흰줄납줄개(Rhodeus ocellatus; e.g., Casalini et al., 2009; Agbali et al., 2010)를 대상으로 수행된 것들 정 도이다. 이는 동아시아를 제외하면 전 세계적으로 납자루아 과 어류는 유럽 일부 제한된 지역에서만 발견되는 매우 희 귀한 어류이고, 동아시아에서는 흔하게 발견되지만 체계적 인 행동생태학적 연구는 최근에서야 정착되고 보편화되었 기 때문인 것으로 사료된다.
측정된 수컷의 형질 중 카로티노이드 색소의 양은 개체의 크기와 큰 상관성이 없는 것으로 보이나 추성의 수는 상관 성이 있는 것으로 나타나 주목이 되었다. 역으로, 멜라닌으 로 생각되는 뒷지느러미의 검은 색 반문의 크기는 성장도와 정반대인 것으로 나타났다. 각시붕어 암컷의 배우자 선택은 개체의 크기나 멜라닌 색소의 강도보다는 카로티노이드 색 소의 양이 큰 영향을 미치는 것으로 나타났고, 이러한 결과 는 다른 어류에서 이루어진 기존의 행동생태학 연구에서 드러난 결과와 일치하는 것이다 (e.g., Kodric-Brown, 1989;
Milinski and Baker, 1990; Zuk et al., 1990; Houde and Torio, 1992; Baube, 1997; Grether, 2000). 이 붉은 색 반문의 크기 는 유전적 영향일 수도 있고(Hughes et al., 2005), 수컷의 섭 식이나 활동력과 상관이 있기도 하기 때문에(Grether, 2000), 암컷에게는 카로티노이드 반문이 우월한 유전자를 가지고
Logfemalepreference
2.4 2.5 2.6 2.7 2.8 2.9 3
Logfemalepreference
2.4 2.5 2.6 2.7 2.8 2.9 3
Logfemalepreference
2.4 2.5 2.6 2.7 2.8 2.9 3
4.7 4.88 4.9 5 5
Logg total ccarotenooid
.1 5.2
3.5 3.7 3.9
Log anal fin blackness
4.1 4.3 4.5 4.7
30 35 40 45
Standardlength
50
(a)
(b)
(c)
Fig. 3. The relationship of female preference estimates with each male characteristic analyzed in GLM: female preference versus (a) total carotenoids (spearman correlation coefficient rS== 0.682, p==0.021), (b) anal fin blackness (rS==0.300, p==0.370), and (c) standard length (rS==-0.509, p==0.110).
있거나 현재 좋은 건강상태를 지닌 수컷을 고를 수 있는 좋 은 형질이 될 수 있는 것이다 (van Oosterhout et al., 2003).
각시붕어에서 카로티노이드 혼인색의 강도가 수컷의 유전 적 질이나 건강을 얼마나 어떻게 설명하는지 아직 알려진 바는 전혀 없다. 각시붕어와 같은 속의 근연종인 유럽납줄 개 (R. amarus)의 경우 홍채 내 카로티노이드 색의 강도가 암컷의 배우자 선택을 예측하는 가장 중요한 변수였지만 (Reichard et al., 2005), 각시붕어의 경우 홍채 내 카로티노 이드는 그다지 중요하지 않은 것으로 나타났다(rS==0.312, p
==0.336). 이로서 같은 납자루아과 어류라 하더라도 암컷이 중요시하는 수컷의 2차성징 상의 형질은 종 간에 차이가 있는 것으로 보인다.
카로티노이드 혼인색이 강한 정도가 개체가 우월한 유전 자를 가지고 있음을 나타내는 좋은 척도가 된다고 가정할 때, 집단 내 대부분의 암컷들이 우월한 유전자를 가진 수컷 을 우선적으로 선택한다면 block 내 4 마리의 암컷들이 모 두 일관된 선택을 할 것이다 (Boake, 1989; Møller, 1994;
Godin and Dugatkin, 1995). 하지만 본 연구에서 나타난 바 에 따르면 모든 암컷이 일관되게 붉은 색이 강한 수컷을 고 르는 것은 아니었다. 이로 미루어 아마도 암컷들은 상대 수 컷에 따라 얻을 수 있는 유전적 이득이 다를 가능성이 있다.
본 연구진은 같은 수컷에 대해 다른 암컷 개체들이 다른 선 호성을 보이는 경우, 유전적 궁합 (genetic compatibility)이 그 이유가 될 것으로 예측하고 있다. 암컷은 구애하는 수컷 에게서 가능한 많은 신호를 찾으려 하며 그 신호들은 각기 다른 종류의 정보를 가지고 있을 수 있다 (Candolin, 2003).
따라서 암컷의 배우자 선택과정은 각기 다른 종류의 정보를 수집하며 이를 종합하여 최적의 선택에 이르게 하는 복잡 한 과정으로 볼 수 있는 것이다 (Møller and Pomiankowski, 1993; Johnstone, 1996; Candolin, 2003; van Doorn and Weiss- ing, 2004). 유전적 궁합 역시 우월한 유전자와는 다른 종류 의 정보이기 때문에 암컷이 얻을 수 있는 적응도 역시 다 르며, 최적의 적응도 역시 상황에 따라 또는 어떻게 가중 유 전적 혜택과 비가중 유전적 혜택을 고려하느냐에 따라 달 라질 수 있는 것이다 (Suk and Choe, 2008). 본 연구에서 나 타난 유전적 궁합이 배우자 선택에 미치는 상대적 영향력 정도를 측정하려면, MHC (major histocompatibility complex) 와 같이 여러 동물군에서 배우자 선택에 영향을 미치는 것 으로 알려진 면역유전자를 검토하는 것도 좋은 방식이 될 수 있다 (e.g., Jordan and Bruford, 1998; Reusch et al., 2001;
Milinski et al., 2005; Griggio et al., 2011). 하지만 MHC 유전 자 좌위들 중 어떤 것을 우선적으로 고려해야 하는지, 그리 고 매우 높은 수준의 변이와 유전자 중복(gene duplication) 을 보이는 MHC 유전자를 어떻게 typing 할 수 있을지 등이 먼저 해결해야 할 당면과제가 될 것이다. 결론적으로 본 연 구를 통해 각시붕어 암컷은 붉은 혼인색이 강한 수컷을 더
선호하지만, 이들의 배우자 선호는 가중적 그리고 비가중적 유전적 혜택 모두와 상관이 있을 것으로 보인다. 다만, 본 연구에서 사용한 각시붕어의 쌍이 16쌍으로 여러 개의 변 수를 동시에 확인하기에는 다소 부족하므로 보다 많은 개체 를 확보하여 포괄적이고 정밀한 추후 연구를 통해 본 어종 이나 납자루아과 어류들의 생식 생태 등이 파악되어야 할 것으로 사료된다.
요 약
암컷의 배우자 선택은 여러 수컷들이 가지고 있는 다양 한 특성에서 각기 다른 종류의 정보를 수집, 종합하여 가장 최적의 개체를 배우자로 결정하는 매우 복잡한 행동이다.
본 연구에서는 순차적인 교배 시스템 (4×4 block breeding) 을 이용하여 각시붕어 (Rhodeus uyekii) 암컷의 배우자 선택 방식을 조사하였고, 가중과 비가중 유전적 이득의 상대적 기여도를 추정해 보고자 하였다. 실험장치 내에서 총 48회 의 암, 수간 배우자 상호작용이 관찰되었고, 암컷은 일반적 으로 카로티노이드 혼인색 발현이 강한 수컷들을 배우자로 선호하는 것으로 나타났다. 하지만, 배우자 선호 정도가 개 체에 따라 차이가 나타나므로, 비가중적 요소도 암컷이 배 우자를 선택하는데 있어 기여를 할 것으로 예상된다.
사 사
본 연구는 한국연구재단 지역대학우수연구자 연구비 (과 제번호 211C000157)의 지원으로 수행되었습니다.
인 용 문 헌
김익수∙최 윤∙이충렬∙이용주∙김병직∙김지현. 2005. 한국어 류대도감. 교학사, 615pp.
김화선∙김유희∙조재윤∙윤길하∙하봉석. 1999. 천연산 각시붕 어 (Rhodeus uyekii) 혼인색의 색소 조성. 한국수산학회지, 32: 520-524.
송호복∙권오길. 1995. 줄납자루, Acheilognathus yamatsutae Mori (Cyprinidae)의 산란 조건. 한국어류학회지, 7: 18-24.
안철민. 1995a 각시붕어, Rhodeus uyekii의 생식주기. 한국어류학 회지, 7: 33-42.
안철민. 1995b 각시붕어, Rhodeus uyekii의 생식주기에 미치는 광 주기와 수온의 영향. 한국어류학회지, 7: 43-55.
채병수. 2001. 각시붕어, Rhodeus uyekii의 (Pisces: Cyprinidae)의 산란관의 신장. 한국어류학회지, 13: 111-116.
Agbali, M., M. Reichard, A. Bryjovà, J. Bryja and C. Smith. 2010.
Mate choice for nonadditive genetic benefits correlate with
MHC dissimilarity in the rose bitterling (Rhodeus ocellatus).
Evolution, 64: 1683-1696.
Andersson, M. 1994. Sexual selection. Princeton University Press, 624pp.
Akai, Y. and R. Arai. 1998. Rhodeus sinensis, a senior synonym of R. lighti and R. uyekii (Acheilognathinae, Cyprinidae). Ich- thyol. Res., 45: 105-110.
Barber, I., S. a. Arnott, V. a. Braithwaite, J. Andrew and F. a. Hun- tingford 2001. Indirect fitness consequences of mate choice in sticklebacks: offspring of brighter males grow slowly but resist parasitic infections. Proc. Roy. Soc. Lond. B., 268: 71- 6.
Baube, C. 1997. Manipulations of signaling environment affect male competitive success in three-spined sticklebacks. Anim. Be- hav., 53: 819-833.
Boake, C.R.B. 1989. Repeatability: its role in evolutionary studies of mating behavior. Evol. Ecol., 3: 173-182.
Candolin, U. 2003. The use of multiple cues in mate choice. Biol.
Rev., 78: 575-595.
Casalini, M., M. Agbali, M. Reichard, M. Konecná, A. Bryjová and C. Smith. 2009. Male dominance, female mate choice, and intersexual conflict in the rose bitterling (Rhodeus ocellatus).
Evolution, 63: 366-76.
Eberhard, W.G. 1996. Female control: sexual selection by cryptic female choice. Princeton University Press, 472pp.
Endler, J. A. 1980. Natural selection on color patterns in Poecilia reticulata. Evolution, 34: 76-91.
Fox, D. 1976. Animal Biochromes and Structural Colours. University of California Press, 433pp.
Godin, J-G. J. and L.A. Dugatkin. 1995. Variability and repeatability of female mating preference in the guppy. Anim. Behav., 49:
1427-1433.
Goodwin, T.W. 1984. The biochemistry of the carotenoids: animal, vol. 2. Chapman and Hall. 224pp.
Grether, F.G. 2000. Carotenoid limitation and mate preference evolu- tion: a test of the indicator hypothesis in Guppies (Poecilia reticulate). Evolution, 54: 1712-1724.
Griggio, M., C. Biard, D.J. Penn and H. Hoi. 2011. Female house sparrows “count on” male genes: experimental evidence for MHC-dependent mate preference in birds. BMC Evol. Biol., 11: 44.
Hamilton, W.D. and M. Zuk. 1982. Heritable true fitness and bright birds: a role for parasites? Science, 218: 384-387.
Hill, G.E. and R. Montgomerie. 1994. Plumage colour signals nutri- tional condition in the house finch. Proc. Roy. Soc. Lond.
B., 258: 47-52.
Houde, A.E. and A.J. Torio. 1992. Effect of parasitic infection on male color pattern and female choice in guppies. Behav.
Ecol., 3: 346-351.
Hughes, K.A., F.H. Rodd and D.N. Reznick. 2005. Genetic and en- vironmental effects on secondary sex traits in guppies (Po- ecilia reticulata). J. Evol. Biol., 18: 35-45.
Jennions, M.D. and M. Petrie. 1997. Variation in mate choice and mating preferences: a review of causes and consequences.
Biol. Rev., 72: 283-327.
Johnstone, R.A. 1996. Multiple display in animal communication:
‘backup signals’ and ‘multiple messages’. Philos. Trans. R.
Soc. Lond. B. Biol. Sci., 351: 329-338.
Jordan, W.C. and M.W. Bruford. 1998. New perspectives on mate choice and the MHC. Heredity, 81: 127-133.
Kodric-Brown, A. 1989. Dietary carotenoids and male mating suc- cess in the guppy: an environmental component to female choice. Behav. Ecol. Sociobiol., 25: 393-401.
Kirkpatrick, M. and M. Ryan. 1991. The evolution of mating prefer- ences and the paradox of the lek. Nature, 350: 33-38.
Kokko, H., R. Brooks, M.D. Jennions and J. Morley. 2003. The evo- lution of mate choice and mating biases. Proc. Roy. Soc.
Lond. B., 270: 653-664.
Kokko, H., M.D. Jennions and R. Brooks. 2006. Unifying and test- ing models of sexual selection. Ann. Rev. Ecol. Evol. Syst., 37: 43-66.
Mays Jr, H.L. and G.E. Hill. 2004. Choosing mates: good genes ver- sus genes that are a good fit. Trends Ecol. Evol., 19: 554-559.
Milinski, M. and T.C.M. Bakker. 1990. Female sticklebacks use male coloration in mate choice and hence avoid parasitized males.
Nature, 344: 330-333.
Milinski, M., S. Griffiths, K.M. Wegner, T.B.H. Reusch, A. Haas- Assenbaum and T. Boehm. 2005. Mate choice decision of stickleback females predictably modified by MHC peptide ligands. Proc. Nat. Acad. Sci., 102: 4414-4418.
Møller, A.P. 1990. Parasites and sexual selection: Current status of the Hamilton and Zuk hypothesis. J. Evol. Biol., 3: 319-328.
Møller, A.P. 1994. Repeatability of female choice in a monogamous swallow. Anim. Behav., 47: 643-648.
Møller, A.P. and A. Pomiankowski. 1993. Why have birds got mul- tiple sexual ornaments? Behav. Ecol. Sociobiol., 32: 167- 176.
Neff, B.D. and T.E. Pitcher. 2005. Genetic quality and sexual selec- tion: an integrated framework for good genes and compati- ble genes. Mol. Ecol., 14: 19-38.
Nicoletto, P.F. 1991. The relationship between male ornamentation and swimming performance in the guppy, Poecilia reticulata.
Behav. Ecol. Sociobiol., 28: 365-370.
Putnam, M. 1992. A review of the nature, function, variability, and supply of pigments in salmonid fish. pp. 245-263 in N. De- pauw and J. Joyce, eds. Aquaculture and the environment.
European Aquaculture Society, Gent, Belgium.
Reichard, M., H. Liu and C. Smith. 2007. The co-evolutionary rela- tionship between bitterling fishes and freshwater mussels:
insights from interspecific comparisons. Evol. Ecol. Res., 9:
239-259.
Reichard, M., J. Bryja, M. Ondracková, M. Dávidová, P. Kaniewska and C. Smith. 2005. Sexual selection for male dominance reduces opportunities for female mate choice in the Europe-
an bitterling (Rhodeus sericeus). Mol. Ecol., 14: 1533-1542.
Reinhold, K. 2002. Modelling the evolution of female choice strate- gies under inbreeding conditions. Genetica, 116: 189-195.
Reusch, T.B.H., M.A. Häberli, P.B. Aeschlimann and M. Milinski.
2001. Female sticklebacks count alleles in a strategy of sex- ual selection explaining MHC polymorphism. Nature, 414:
300-302.
Rowe, L. and D. Houle. 1996. The lek paradox and the capture of genetic variance by condition dependent traits. Proc. Roy.
Soc. Lond. B., 263: 1415-1421.
Schiedt, K. 1989 New aspects of carotenoid metabolism in animals.
In Carotenoids: chemistry and biology (ed. N.I. Krinsky, M.M. Mathews-Roth & R.F. Taylor), pp. 247-268. New York: Plenum Press.
Spence, R. and C. Smith. 2006. Mating preference of female zebra- fish, Danio rerio, in relation to male dominance. Behav.
Ecol., 17: 779-783.
Suk, H.Y. and J.C. Choe. 2008. Dynamic female preference for mul- tiple signals in Rhinogobius brunneus. Behav. Ecol. Socio- biol., 62: 945-951.
Tomkins, J.L., J. Radwan, J.S. Kotiaho and T. Tregenza. 2004. Genic
capture and resolving the lek paradox. Trends Ecol. Evol., 19: 323-328.
Tregenza, T. and N. Wedell. 2000. Genetic compatibility, mate cho- ice and patterns of parentage: invited review. Mol. Ecol., 9:
1013-1027.
van Doorn, G.S. and F.J. Weissing. 2004. The evolution of female preferences for multiple indicators of quality. Amer. Nat., 164: 173-186.
van Oosterhout, C., R.E. Trigg, G.R. Carvalho, A.E. Magurran, L.
Hauser and P.W. Shaw. 2003. Inbreeding depression and genetic load of sexually selected traits: how the guppy lost its spots. J. Evol. Biol., 16: 273-281.
Widemo, F. and S.A. Sæther. 1999. Beauty is in the eye of the be- holder: causes and consequences of variation in mating pre- ferences. Trends Ecol. Evol., 14: 26-31.
Zahavi, A. 1975. Mate selection - a selection for a handicap. J. Theo.
Biol., 53: 205-214.
Zuk, M., R. Thornhill, J.D. Ligon, K. Johnson, S. Austad, S.H. Ligon, N. Thornhill and C. Costin. 1990. The role of male orna- ments and courtship behavior in female mate choice of red jungle fowl. Amer. Nat., 136: 459-473.
